颅内血管外皮细胞瘤(hemangiopericytoma，HPC)少见，约占中枢神经系统肿瘤的0.29%~1.00%^[1]，脑膜间质起源，其临床和影像学表现与不典型脑膜瘤(anaplastic meningioma，AM)相似。由于HPC血供丰富，通常术前行栓塞控制术中出血，与AM手术方案的选择与预后不尽相同，因此术前准确诊断尤为重要。虽然DWI在中枢神经系统肿瘤性病变中已广泛应用，但ADC值测定在两者鉴别诊断中的应用国内外报道较少。笔者收集经手术病理证实的20例HPC和31例AM的影像及临床病理资料进行对照，并对其DWI信号和ADC值加以分析，绘制ROC曲线，旨在分析两者的MRI影像特征并探讨DWI信号强度和ADC值测定对两者的鉴别诊断价值。

1　材料与方法

1.1　研究对象

       收集兰州大学第二医院2012年以来经手术病理证实的颅内血管外皮细胞瘤及不典型脑膜瘤患者的资料。20例HPC中，男10例，女10例，年龄22~73岁，平均51.2岁；31例AM中，男12例，女19例，年龄26~68岁，平均52.1岁。临床表现以头痛、头晕为主，伴癫痫发作8例，肢体运动功能障碍12例，间断性牙痛、眼干涩、耳肿痛2例，一侧或两侧视物模糊、视力减退8例。

1.2　仪器与方法

       采用西门子3.0 T超导MRI机进行头颅平扫加增强扫描，层厚5 mm，层间距1 mm，视野(FOV) 22 cm×22 cm，矩阵256×256。T1WI (GRE序列)参数：TR 250 ms，TE 2.48 ms，T2WI (TSE序列)参数：TR 4000 ms，TE 96 ms，回波时间(ES) 10 ms，回波链长度(ETL) 8，激励次数(average) 2。DWI扫描(SE序列)，TR 4500 ms，TE 102 ms，层厚5 mm，层距1 mm，矩阵256×256，b=0、1000 s/mm²。增强对比剂采用德国拜耳先灵的Gd-DTPA，静脉团注，0.1 mmol/kg。

1.3　图像处理分析

       所有病例图像均采取盲法分析，由2名职称为副主任医师及以上的影像诊断医师完成，最终意见达成一致。根据DWI的原始图像经计算机后处理得到ADC图，将ADC图像调入Siemens后处理机器View窗口测量病灶实质的ADC值。在常规MRI图像上确定病变范围，ROI面积取15~20 mm²，测量时将圆形ROI手动放置于肿瘤实质区，避开肉眼可见的囊变、坏死、出血及水肿区，于b=1000 s/mm²下，每一处测量3次再取平均值。

1.4　统计学分析

       使用SPSS 19.0软件，采用χ²检验进行计数资料组间比较，P<0.05具有统计学意义。运用两独立样本t检验对两组肿瘤实质ADC值进行比较，P<0.01差异具有统计学意义。绘制ROC曲线确定ADC最佳诊断阈值，并计算曲线下面积、特异度、灵敏度及准确率。

2　结果

2.1　肿瘤位置与形态(图1，图2)

       20例HPC，大脑镰旁6例，颞叶4例，枕叶2例，顶叶1例，小脑半球3例，右侧侧脑室后角1例，鞍区及鞍旁3例。多呈不规则形或分叶状(图1A)，本组共有14例，类圆形或圆形6例。31例AM，大脑额颞部16例，顶部3例，鞍旁2例，镰旁8例，桥小脑角区1例，右侧侧脑室后角1例。多呈类圆形或椭圆形(图2A)，本组共有19例，分叶状或不规则形12例。

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图1  男，62岁，HPC，病灶位于左侧额叶，呈分叶状。A：T1WI横断面示病灶呈不均匀等-低信号；B：T2WI横断面示病灶呈等-高信号，内见多发迂曲扩张血管流空信号影，瘤周轻度水肿；C：增强T1WI矢状面示病灶呈明显不均匀强化；D：DWI呈高低混杂信号；E：ADC图呈高低混杂信号；F：病理图示瘤细胞排列密集，弥漫分布，核卵圆形，大小不一，围绕裂隙状血管(HE ×200)
图2  男，50岁，AM病灶位于左顶部，呈类圆形。A：T1WI轴面示肿瘤呈不均匀稍低信号，边界清；B：T2WI轴面示病灶呈稍高信号，肿物周围水肿轻；C：增强示病变明显较均匀强化，可见脑膜尾征；D：DWI呈等信号；E：ADC图呈等信号；F：病理镜下见瘤细胞胞体较小，胞核大小不等，细胞排列较密集，束状、漩涡状排列(HE ×200)
Fig. 1  AHPC in sixty-two years old man, lobulated and solid lesions located in the left frontal lobe. A: T1WI cross-sectional shows lesions with inhomogeneous equisignal or low intensity. B: T2WI cross-sectional shows equisignal or high intensity, within multiple circuitous signal void of vessel, peritumoral vasogenic brain edema mild. C: T1WI Planum Sagittal shows inhomogeneous significant enhancement. D: DWI shows mixed signals. E: ADC map shows mixed signals. F: A dense and diffuse growth pattern has been exhibited, ovoid nuclear of varying sizes, around the stenopeic blood vessels (HE ×200).
Fig. 2  AM in fifty years old man, the round lesion located in the left parietal lobe. A: T1WI cross-sectional shows inhomogeneous and mild low signal, well-defined. B: T2WI cross-sectional shows slightly high signal intensity, peritumoral vasogenic brain edema mild. C: T1WI Planum sagittal shows homogeneous significant enhancement, visible meningeal tail. D: DWI shows a equisignal. E: ADC map shows a equisignal. F: Smaller cell bodies, nuclear of varying sizes, cell lineage is dense, beam, vortex pattern (HE ×200).

2.2　MRI表现

       20例HPC，17例于T1WI上呈等-稍低信号，3例呈稍高信号(图1A)。18例于T2WI上呈等-稍高信号，2例呈等-低信号(图1B)。18例出现流空血管影，16例于增强扫描表现为明显不均匀强化，均匀强化者4例(图1C)，7例有出血，12例有囊变坏死，14例与硬膜窄基底相连，9例有"脑膜尾征"，瘤脑界面清楚者11例，瘤周水肿轻度者9例，中度6例，重度5例，临近骨质破坏7例。

       31例AM，T1WI均呈等低信号(图2A)。T2WI呈等高信号30例(图2B)，混杂低信号1例。有流空血管信号5例，增强扫描21例显著强化，10例轻中度强化，其中均匀强化者16例，不均匀强化者15例(图2C)，囊变坏死15例，瘤内出血4例，瘤脑界面模糊23例，26例宽基底连于硬膜，20例出现"脑膜尾征"，瘤周水肿轻度者15例，中度7例，重度9例，邻近颅骨改变18例。

       HPC组与AM组MRI征象统计学结果见表1，在肿瘤形态、出血、血管流空信号、瘤脑界面、与附着硬膜的关系、脑膜尾征、强化方式及强化均匀性方面两组之间差异有统计学意义(P<0.05)；在T2WI信号、瘤周水肿程度、肿瘤坏死囊变以及邻近骨质改变等方面差异无统计学意义(P>0.05)。

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表1  不同MRI征象在HPC与AM组的单因素分析
Tab. 1  The univariate analysis of different MRI findings in hemangiopericytoma and anaplastic meningioma

2.3　两组肿瘤的DWI信号强度及ADC值比较分析

       20例HPC实性部分在DWI上呈等或稍高信号，相应ADC图呈等或稍低信号(图1D、图1E)，ADC值范围为(0.94~1.53)×10^-3 mm²/s，均值为(1.21±0.14)×10^-3 mm²/s；31例AM实性部分在DWI上28例呈高或稍高信号，相应ADC图呈低或稍低信号(图2D、图2E)，3例呈低信号，相应ADC图呈高信号，ADC值范围为(0.60~1.04)×10^-3 mm²/s，均值为(0.82±0.12)×10^-3 mm²/s，低于HPC，差异有统计学意义(t=10.39，P<0.001)。以ADC值1.07×10^-3 mm²/s作为HPC与AM的诊断阈值时，ROC曲线下面积为0.98±0.01，95%可信区间为0.95~1.00，灵敏度为90%，特异度为100%，准确率为90%(图3)。

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图3  ADC值鉴别诊断颅内血管外皮细胞瘤与不典型脑膜瘤的ROC曲线，曲线下面积为0.98±0.01
Fig. 3  ADC value in differential diagnosis of HPC and AM The area under the ROC curve was 0.98±0.01.

2.4　病理特点

       HPC：肉眼观肿瘤切面灰白或灰红，质中；镜下瘤组织可见大量鹿角、树枝、裂隙状血管，瘤细胞密集分布在血管周围，呈梭形，排列成束状、车辐状结构，胞核卵圆形、短杆状，轻度异型，核分裂象多见(图1F)。免疫组化染色Ki-67 >10%，所有肿瘤细胞均表达CD34，大部分表达Vim (18/20)、CD99 (16/20)，少量表达bcl-2 (5/20)，P53 (1/20)，均不表达EMA。

       AM：肉眼观肿瘤切面灰白或灰红，质韧；HE染色镜下瘤细胞排列较密集，束状、旋涡状排列，胞体较小，胞核大，有异形，核分裂象可见，局部可见点、片样坏死(图2F)。免疫组化染色Ki-67>10%，所有肿瘤细胞均表达Vim、EMA，均不表达CD34、S-100。

3　讨论

       HPC与AM均位于颅内脑外，同属于WHOⅡ级，在2007年WHO中枢神经系统肿瘤分类中HPC属于脑膜间质来源的肿瘤^[2]，起源于脑脊膜间质毛细血管壁Zimmerman周细胞，AM起源于蛛网膜帽细胞。2016年WHO中枢神经系统肿瘤分类中合并了孤立性纤维瘤(SFT)和血管外皮细胞瘤(HPC)为一个新的诊断条目^[3]：即孤立性纤维性肿瘤/血管外皮细胞瘤，分为三级：Ⅰ级有类似SFT的梭形细胞；Ⅱ级可见肥胖细胞和"鹿角"样血管，类似血管外皮细胞瘤；Ⅲ级，出现间变型血管外皮细胞瘤的特征，镜下大于5个核分裂象/10 HPF。目前官方将2016 CNS WHO分类定义为2007第4版修订版而不是正式的第五版，孤立性纤维性肿瘤/血管外皮细胞瘤诊断名称可能会在第五版的指南中简化。因此，为方便读者阅读，本文依然沿用血管外皮细胞瘤(HPC)这一名称，其代表了最新版本中的孤立性纤维性肿瘤/血管外皮细胞瘤Ⅱ级。

       外科手术切除为HPC与AM治疗首选方法，由于HPC术中极易出血，通常术前要进行栓塞控制术中出血，因此术前正确诊断对于手术方案的选择具有重要意义。笔者回顾分析病理证实的20例HPC和31例AM的MRI影像特征，并对其DWI信号和ADC值进行分析，旨在提高对两者的认识及术前诊断水平。

3.1　两组肿瘤差异有显著性意义的的MRI征象分析

3.1.1　肿瘤形态

       本组HPC约70% (14/20)呈分叶状或不规则形，AM约38.7% (12/31)，肿瘤形态的分叶状、不规则形改变与肿瘤侵袭性有关^[4,5,6]。HPC较AM更易见分叶征象，由此表明前者生长更迅速，侵袭性更强。

3.1.2　强化特点

       本研究中定义病灶强化程度低于海绵窦为轻、中度强化，类似或高于海绵窦为明显强化，强化病灶内部结构清楚者为强化均匀，不清者为强化不均匀。HPC和AM的强化程度和强化持续时间类似，多表现为明显强化，HPC组以不均匀强化为主，AM组中均匀强化者仅略多于不均匀强化者，可能由于两组样本量少以及样本的选择导致两组在强化方式上有统计学差异。两者明显不均匀强化形成机制不同，HPC由于血管丰富，存在大量新生血管，故肿瘤实质均呈不均匀明显强化；AM瘤细胞生长较快，导致细胞成分分布不均，镜下核分裂象多见，而且坏死、出血及轻微囊变的发生也是造成信号不均的因素^[7]，所以增强扫描多数表现为明显不均匀强化，与岳松虹等^[8]研究一致。

3.1.3　血管流空影

       本研究中血管流空信号在HPC更多见，与Akiyama等^[9]研究一致，这可能是由于HPC血供更为丰富且血管壁薄，血管阻力相对较小，血流速度相对较快导致^[10]。

3.1.4　瘤脑界面

       瘤脑界面被定义为肿瘤与脑组织之间1~3 mm的条带状T1低信号、T2高信号影^[11]。本组显示瘤脑界面模糊在AM中所占的比例(74.2%，23/31)高于HPC (45%，9/20)，这与两者对周围组织浸润性破坏程度有关。

3.1.5　与附着硬膜的关系

       本组HPC多与硬脑膜窄基底相连，约占70% (14/20)，而AM多与硬脑膜宽基底相连，约占83.9% (26/31)，这是由于HPC起源于脑膜间质血管周细胞，与脑膜关系不甚密切，而AM起源于蛛网膜帽细胞，与脑膜关系密切。

3.1.6　脑膜尾征

       本组资料显示AM"脑膜尾征"较HPC更多见，且差异有统计学意义，可以作为两者鉴别的特异征象，AM的"脑膜尾征"较HPC短粗且不光滑，这由于瘤细胞侵犯邻近脑膜的程度不同和局部炎症反应导致^[12]；HPC出现"脑膜尾征"与肿瘤侵袭性生长浸润临近脑膜有关。

3.2　两组肿瘤DWI信号强度及ADC值对比分析

       Bulakbasi等^[13]报道ADC值与肿瘤细胞密度以及良恶性有关，瘤细胞排列越紧密，核浆比越高，细胞内外水分子弥散越受限，DWI高信号，ADC值则较低。20例HPC在DWI上呈等或稍高信号，平均ADC值为(1.21±0.14)×10^-3 mm²/s，31例AM在DWI上28例呈高或稍高信号，3例呈低信号，平均ADC值(0.82±0.12)×10^-3 mm²/s，低于HPC，两者差异有统计学意义。Liu等^[14]研究表明最低ADC值区(Min ADC)代表肿瘤细胞密集点，对于HPC和脑膜瘤的鉴别有一定价值，且AM和HPC的平均ADC值差异有统计学意义，本研究与其报道一致。尽管HPC属于WHO Ⅱ级肿瘤，但由于肿瘤内血管组织丰富，降低了其弥散受限程度，且本组20例HPC中12例有坏死囊变，所以其ADC值增高可能与坏死区域相关，李桥等^[15]认为ROI中可能包含MRI无法鉴别的病理形态上的微囊变区域，最终影响HPC的ADC值，并研究发现非典型脑膜瘤及间变型脑膜瘤的平均ADC均低于HPC，其差值具有统计学意义。本研究以ADC值1.07×10^-3 mm²/s作为HPC与AM的诊断阈值，灵敏度为90%，特异度为100%，准确率为90%，与以往报道大致相符^[14,15]。

       总之，HPC影像表现与AM不同，具有一定的特征性，但二者影像表现也存在一定的交叉，通过本研究分析，HPC与AM的ADC值具有显著性差异，因此，当两者影像表现相似时ADC值对HPC与AM的鉴别诊断具有重要价值，可更好地指导临床手术方案的制定并为患者预后评估提供依据。