腮腺肿瘤是临床较为常见的一种头颈部肿瘤，术前影像学检查除了可精准定位诊断，还可在一定程度上进行定性诊断，术前合理的定性诊断有助于临床选择合适的手术方式。腮腺常规MRI以病灶的部位、形态和信号强度特点为主要评价指标，已成为目前腮腺疾病的主要影像学诊断方法之一，但存在多征象重叠等缺点。DCE-MRI半定量分析主要根据肿瘤的时间-信号强度曲线(time intensity curve，TIC)类型判断良恶性，不能定量反映病灶内对比剂浓度的变化，在实际工作中腮腺不同良恶性肿瘤的TIC类型存在交叉重叠。DCE-MRI定量参数，如转运常数(transfer constant，K^trans)、血管外细胞外间隙容积比(volume of extra-vascular extra-cellular space per unit volume of tissue，Ve)及回流常数(outflow rate constant，Kep)，作为一种无创的评价组织和病变微循环特性的功能性成像方法，得到临床普遍的重视及认可，已广泛用于多种器官如乳腺、前列腺、宫颈、中枢神经系统等实体肿瘤的早期诊断、良恶性鉴别诊断、肿瘤抗血管生成或放化疗后反应的评价，以及肿瘤复发与术后反应的鉴别诊断^{[1,2,3,4,5,6,7,8]}。目前国内研究中已有较多学者将DCE-MRI半定量分析应用到腮腺肿瘤的诊断及鉴别诊断，尚未有DCE-MRI定量分析技术应用到腮腺肿瘤检查的报道。本研究将DCE-MRI定量分析技术结合到腮腺肿瘤常规MRI检查中，探讨DCE-MRI定量参数指标对腮腺肿瘤的诊断与鉴别诊断的价值，以期为腮腺肿瘤精准诊断提供有用的定量指标。

1　材料与方法

1.1　研究对象

       搜集2014年5月至2015年6月福建省立医院经过手术病理证实的腮腺肿瘤患者47例，其中男32例，女15例，年龄21~86岁，平均(51.09±17.57)岁。临床症状：37例良性肿瘤患者主要以发现耳垂下肿物为主诉就诊，病程1周至5年不等，其中12例表现为肿物渐进性增大，2例表现为肿物突然增大伴疼痛，余23例无特殊症状；10例恶性肿瘤患者主要以发现耳垂下肿物为主诉就诊，病程1周至6个月不等，其中4例表现肿物突然增大伴疼痛，1例伴有口角歪斜，余5例无特殊症状。

1.2　仪器与方法

       采用Siemens Aera 1.5 T MR扫描仪，20通道头颈联合线圈。所有受试者行常规MRI (横轴面T1WI、T2WI、T2-TSE-FS-DIXON、DWI及冠状面T2WI-TIRM)以及DCE-MRI序列扫描。DCE-MRI采用T1-VIBE (volumetric interpolated breath-hold examination)序列，扫描参数：TR 3.82 ms，TE 1.5 ms，FOV 280 mm×236 mm，激励次数1，层厚3 mm，间隔0.6 mm，矩阵320×224，在第一次采集结束后，经手背静脉以2.5 ml/s的速度、0.1 mmol/kg的剂量注入对比剂Gd-DTPA，每次釆集时间为11 s，共采集27次动态增强数据，扫描时间328 s。

1.3　图像后处理

       ① DCE-MRI半定量分析：根据Yabuuchi等^[9]分类把病变TIC类型划分为A型(持续型)：峰值时间(Tpeak)>120 s，即渐进性强化；B型(廓清型)：峰值时间(Tpeak)≤120 s，廓清率(WR)≥30%，病灶呈快速强化、快速廓清；C型(平台型)：Tpeak≤120 s，WR<30%，病灶呈快速强化、缓慢廓清；D型(平坦型)：提示病变为囊性病变，或病灶无强化。② DCE-MRI图像定量参数后处理：在Siemens syngo MRD 13图像后处理工作站上，将DCE-MRI原始数据导入图像灌注处理软件(Tissue 4D，Siemens Medical Systems)，在进行运动矫正及图像匹配后，利用多反转角技术，计算机自动计算出增强前定量的T1基线值，参考T1WI或T2WI或DWI图像，在病灶横截面最大层面病灶实性部分手动设置3个兴趣区，尽量避开出血、囊变、坏死区域，每个ROI面积为0.5 cm²。最适拟合AFI曲线通过软件自动计算生成，通过软件图像浏览功能，除掉由于运动伪影导致明显偏离AFI曲线点，利用该软件设计的Tofts两室血流动力学模型计算2~3个ROI区域药代动力学参数，包括转运常数(K^trans)、回流常数(Kep)、血管外细胞外间隙容积比(Ve)，分别取其平均值作为最终测量结果。③图像分析由2名熟悉掌握图像灌注处理软件主治医师采用双盲法进行处理分析，二者意见不一致时共同阅片达成一致意见。

1.4　统计学方法

       采用SPSS 18.0软件。按照组织病理类型分组，采用Komogorov-Smirnov法进行正态分布检验，用Leneve法进行方差齐性检验。如果符合正态分布且方差齐性，采用t检验分析腮腺不同肿瘤之间的K^trans、Ve、Kep值组间的差异；如果不符合正态分布，则采用非参数秩和检验法(Mann-Whitney)比较。采用ROC曲线分析K^trans、Ve、Kep值在腮腺不同肿瘤的鉴别诊断效能，根据最大约登指数(最大约登指数=敏感性+特异性-1)确定最佳诊断阈值。P<0.05为差异具有统计学意义。

2　结果

2.1　手术病理结果

       47例腮腺肿瘤中良性肿瘤37例(混合瘤19例、腺淋巴瘤14例、基底细胞腺瘤2例、血管瘤1例、神经鞘瘤1例)、恶性肿瘤10例(黏液表皮样癌3例、腺泡细胞癌2例、鳞状细胞癌2例、嗜酸性细胞癌1例、黏膜相关组织边缘区B细胞淋巴瘤1例、原始神经外胚层瘤1例)。

2.2　MRI表现

       37例腮腺良性肿瘤中有28例T2WI表现为高信号、10例同时累及深浅叶、20例伴有不同程度囊变，10例恶性肿瘤中有7例T2WI表现为高信号、5例同时累及深浅叶、6例伴有不同程度囊变，各组间差异P>0.05均无统计学意义。混合瘤(图1)及腺淋巴瘤(图2)两者良性病灶边界清，均伴有不同程度囊变，T1WI (图1A，图2A)及T2WI (图1B，图2B)均表现为不均匀信号；腺淋巴瘤(图3)病灶累及右侧腮腺深、浅叶，边界不清，内可见斑片状出血，表现出恶性肿瘤形态学特点，腺泡细胞癌(图4)病灶小，边界非常清，表现出良性肿瘤形态学特点。

       37例腮腺良性肿瘤TIC曲线类型包括19例混合瘤(A型10例、C型9例)，14例腺淋巴瘤(B型9例、C型5例)，其他良性肿瘤(A型1例、C型3例)；10例恶性肿瘤中TIC曲线表现为B型2例、C型8例。腮腺良、恶性肿瘤TIC曲线类型的组间差异(P>0.05)无统计学意义，混合瘤(图1)及腺淋巴瘤(图2)均为C型曲线；腺淋巴瘤(图3)及腺泡细胞癌(图4)均为B型曲线。

       腮腺良、恶肿瘤实性部分DWI (在b=1000 s/mm²)均可表现为不同程度高信号，ADC表现为不同程度低信号(图1，图2，图3，图4D)，腮腺不同病理类型肿瘤ADC值存在一定重叠性：混合瘤(图1)及腺淋巴瘤(图2)两者病灶实性部分ADC值均大于1.0×10^-3 mm²/s；腺淋巴瘤(图3)及腺泡细胞癌(图4)两者病灶实性部分ADC值均小于1.0×10^-3 mm²/s。

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图1  男，39岁，右侧腮腺浅叶混合瘤。横断面T1WI示病灶呈低信号(箭，A)；横断面脂肪抑制T2WI示病灶呈不均匀高信号(箭，B)；TIC为C型曲线(C)；DWI伪彩图(b=1000 s/mm²)，病灶呈高信号(箭，D)，病灶ADC值为1.3893×10^-3 mm²/s；K^trans伪彩图上测得病灶K^trans=0.238 min^-1、Kep=0.348 min^-1、Ve=0.689 (E)；病理镜下示含导管结构的上皮成分和间质的黏液样成分(HE ×40；F)
图2  男，54岁，右侧腮腺腺淋巴瘤，病灶位于右侧腮腺深浅叶，横断面T1WI示病灶实性部分呈低信号，囊性部分呈相对高信号(箭，A)；横断面脂肪抑制T2WI示病灶实性部分呈等或稍高信号，囊性部分呈明显高信号(箭，B)；TIC为C型曲线(C)；DWI伪彩图(b=1000 s/mm²)病灶囊性部分呈高信号，实性部分呈低信号(箭，D)，ADC值1.1206×10^-3 mm²/s；K^trans伪彩图上测得病灶K^trans=0.407 min^-1、Kep=1.620 min^-1、Ve=0.251 (E)；病理镜下示嗜酸细胞型上皮和特征性的含生发中心的淋巴间质(HE ×40；F)
Fig. 1  Thirty-nine-year-old male with PMT. T1 weighted (arrow, A) and FS-T2 weighted image (arrow, B) demonstrat the lesion located in shallow lobe of right parotid gland with smooth margin and sac changed inside, the signal of lesion is uneven, hypointensity on T1WI, heterogeneous hyperintensity on fat suppression T2WI. TIC curve pattern C (C). Higher signal intensity can be found in color-coded DWI map with ADC values of 1.3893×10^-3 mm²/s (arrow, D). Color-coded K^trans map concerned parameters of case 1 are: K^trans=0.238 min^-1, Kep=0.348 min^-1, Ve=0.689 (E). Consequently, this result is verified by final pathology (F) (HE ×40). PMT: Parotid mixed tumor.
Fig. 2  Fifty-four-year-old male with PGL. T1 weighted (arrow, A) and FS-T2 weighted image (arrow, B) demonstrate the lesion located in right parotid gland with smooth margin and sac changed inside, the solid portion of lesion is low signal on T1WI and isointensity or hyperintensity on fat suppression T2WI, the cystic part of lesion is hyperintensity on T1WI and apparent hyperintensity on fat suppression T2WI. TIC curve pattern C (C). The solid part of the lesion is low signal intensity in color-coded DWI map with ADC values of 1.1206×10^-3 mm²/s (arrow, D). Color-coded K^trans map concerned parameters of case 2 are: K^trans=0.407 min^-1、Kep=1.620 min^-1、Ve=0.251 (E). Consequently, this result is verified by final pathology (F) (HE ×40). PGL: Parotid gland lymphoma.

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图3  男，68岁，右侧腮腺腺淋巴瘤，病灶累及右侧腮腺深、浅叶，边界不清，内可见斑片状出血，横断面T1WI示病灶以低信号为主，间有斑片状高信号(出血) (箭，A)；横断面脂肪抑制T2WI示病灶呈高低混杂信号(箭，B)；TIC为B型曲线(C)；DWI呈高信号(箭，D)，ADC值0.7168×10^-3 mm²/s；K^trans伪彩图上测得病灶K^trans=0.423 min^-1、Kep=0.779 min^-1、Ve=0.568 (箭，E)；病理镜下示嗜酸细胞型上皮和特征性的含生发中心的淋巴间质(HE ×40；F)
图4  男，35岁，右侧腮腺浅叶腺泡细胞癌，边界清，横断面T1WI示病灶呈低信号，边界清(箭，A)；横断面脂肪抑制T2WI示病灶呈高信号，内见小斑片状等信号(箭，B)；TIC为B型曲线(C)；DWI呈高信号(箭，D)，ADC值0.8659×10^-3mm²/s；K^trans伪彩图上测得病灶K^trans=0.334 min^-1、Kep=1.733 min^-1、Ve=0.196(E)；病理镜下示肿瘤细胞大小、形态相似于正常腺泡细胞，浆液性细胞样细胞的胞质中含嗜碱性酶原分泌颗粒，肿瘤细胞边界不清，浸润周边涎腺组织(HE ×40；F)
Fig. 3  Sixty-eight-year-old male with PGL, T1 weighted (arrow, A) and FS-T2 weighted image (arrow, B) demonstrate the lesion involving the deep and shallow lobe of right parotid gland, with obscure boundary and invasive biological behaviour, hypointensity and patchy high signal (hemorrhage) on T1WI, heterogeneous hyperintensity or hypointensity on fat suppression T2WI. TIC curve pattern B (C). Higher signal intensity can be found in color-coded DWI map with ADC values of 0.7168×10^-3 mm²/s (arrow, D). Color-coded K^trans map concerned parameters of case 3 are: K^trans=0.423 min^-1, Kep=0.779 min^-1, Ve=0.568 (arrow, E).Consequently, this result is verified by final pathology (F) (HE ×40). PGL: Parotid Gland Lymphoma.
Figure 4  Thirty-five-year-old male with acinar adenocarcinoma, T1 weighted (arrow, A) and FS-T2 weighted image (arrow, B) demonstrat located in shallow lobe of right parotid gland, with smooth margin, hypointensity on T1WI, hyperintensity with small patchy isointensity on fat suppression T2WI. TIC curve pattern B(C). Higher signal intensity can be found in color-coded DWI map with ADC values of 0.8659×10^-3 mm²/s (arrow, D). Color-coded K^trans map concerned parameters of case 4 are: K^trans=0.334 min^-1, Kep=1.733 min^-1, Ve=0.196 (E). Consequently, this result is verified by final pathology (F) (HE ×40).

2.3　Ktrans、Kep、Ve值对腮腺不同病理类型肿瘤的鉴别诊断

       入组的腮腺47例肿瘤按照术后病理类型分为腮腺良性肿瘤组(包括腺淋巴瘤)、腮腺良性肿瘤组(不包括腺淋巴瘤)、腮腺恶性肿瘤组、腮腺混合瘤组、腮腺腺淋巴组，各组间进行K^trans、Kep、Ve值两两对比，分析各组间具有差异性的定量参数，评估其诊断效能。

2.3.1　腮腺良性肿瘤与腮腺恶性肿瘤比较

       良性肿瘤(包括腺淋巴瘤)与恶性肿瘤Ve值之间差异有统计学意义(P<0.05)，K^trans、Kep值之间差异无统计学意义(P>0.05，表1）。良性肿瘤(不包括腺淋巴瘤)与恶性肿瘤的K^trans、Kep、Ve值之间差异均有统计学意义(P<0.05，表2)。K^trans、Kep、Ve值对于良性肿瘤(不包括腺淋巴瘤)与恶性肿瘤的鉴别具有较好的敏感性和特异性，AUC分别为0.813、0.922、0.926，当K^trans值为0.526/min时，诊断敏感度为79%，特异度为82.6%；当Kep值为0.870/min时，诊断敏感度为100%，特异度为87%；当Ve值为0.913时，诊断敏感度为91.3%，特异度为100%。

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表1  腮腺良性肿瘤(包括腺淋巴瘤)与恶性肿瘤K^trans、Kep、Ve值比较(±s)
Tab. 1  The K^trans, Kep,Ve values of benign parotid tumor (included adenolymphoma) vs malignant parotid tumor (±s)

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表2  腮腺良性肿瘤(不包括腺淋巴瘤)与恶性肿瘤K^trans、Kep、Ve值比较(±s)
Tab. 2  The K^trans, Kep,Ve values of benign parotid tumor (not included adenolymphoma) vs malignant parotid tumor (±s)

2.3.2　腮腺混合瘤与恶性肿瘤比较

       K^trans、Kep、Ve值之间差异均有统计学意义(P<0.05，表3)。K^trans值对于两者的鉴别具有很好的敏感性，但特异性稍低，当AUC为0.889、K^trans值为0.207/min时，诊断敏感度为100%，特异度仅为57.9%。Kep、Ve值对于两者的鉴别具有很高的诊断效能，AUC分别为1.000、1.000，当Kep值为0.883/min、Ve值为0.260/min时，诊断敏感度及特异度均为100%。

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表3  腮腺混合瘤与腮腺恶性肿瘤K^trans、Kep、Ve值比较(±s)
Tab. 3  The K^trans, Kep,Ve values of mix parotid tumor vs malignant parotid tumor (±s)

2.3.3　腮腺腺淋巴瘤与腮腺恶性肿瘤比较

       K^trans、Kep值之间差异有统计学意义(P<0.05)，Ve值之间差异无统计学意义(P>0.05，表4)。K^trans、Kep、Ve值对于两者的鉴别具有很好的敏感性，但特异性太低，低于50%。

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表4  腮腺腺淋巴瘤与腮腺恶性肿瘤K^trans、Kep、Ve值比较(±s)
Tab. 4  The K^trans, Kep,Ve values of adenolymphoma vs malignant parotid tumor (±s)

2.3.4　腮腺混合瘤与腺淋巴瘤比较

       K^trans、Kep、Ve值之间差异均有统计学意义(P<0.05，表5)。K^trans、Kep、Ve值对于两者的鉴别均具有很高的诊断效能，AUC分别为1.000、1.000、1.000，当K^trans值为0.284/min、Kep值为1.123/min、Ve值为0.259时，诊断敏感度及特异度均为100%。

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表5  腮腺混合瘤与腮腺腺淋巴瘤K^trans、Kep、Ve值比较(±s)
Tab. 5  The K^trans, Kep,Ve values of mix parotid tumor vs adenolymphoma (±s)

3　讨论

       腮腺肿瘤的常规MRI检查以病灶的部位、形态和信号强度特点为主要评价指标来判断肿瘤的性质，存在敏感性低、特异性低及多征象重叠等缺点，如混合瘤(图1)及腺淋巴瘤(图2)两者良性均伴有不同程度囊变，T1WI及T2WI均表现为不均匀信号；腺淋巴瘤(图3)良性病灶表现出恶性肿瘤形态学特点，而腺泡细胞癌(图4)恶性病灶边界非常清，表现出良性肿瘤形态学特点。因此对于形态学表现为恶性的良性腮腺肿瘤与形态学表现为良性的恶性腮腺肿瘤通过常规MRI检查进行鉴别诊断有一定困难，术前较难做出准确的定性诊断。

3.1　腮腺肿瘤DCE-MRI半定量检查的应用及限度

       近年来DCE-MRI半定量检查逐渐被应用于腮腺肿瘤的鉴别诊断，一定程度上弥补了其形态学检查上的不足，提高了腮腺肿瘤的诊断及鉴别诊断准确性^[10]。DCE-MRI半定量主要根据肿瘤的TIC类型判断腮腺肿瘤良恶性，不能定量反映病灶内对比剂浓度的变化，且存在计数简单、参数解释不详、结果重复性差等缺点，在实际工作中腮腺不同良恶性肿瘤的曲线类型存在交叉重叠。本组37例腮腺良性肿瘤、10例恶性肿瘤，以A、B、D型三种曲线作为腮腺良性肿瘤判断标准，以C型曲线作为腮腺恶性肿瘤判断标准^[9]，组间的差异无统计学意义(P>0.05)。如混合瘤(图1)及腺淋巴瘤(图2)两种不同的良性肿瘤TIC曲线可以均为C型曲线；腺淋巴瘤(图3)良性肿瘤及腺泡细胞癌(图4)恶性肿瘤可以均为B型曲线。

3.2　DCE-MRI定量分析成像基本原理

       DCE-MRI定量分析是在静脉注射小分子顺磁性对比剂，通过观察、分析对比剂经肿瘤动脉、毛细血管、血管外组织间隙到静脉回流整个过程，快速、动态监测被检部位组织T1弛豫时间动态变化数据，运用假定的药代动力学模型对时间-信号强度曲线进行分析，计算出感兴趣区组织或病变的组织灌注或微循环渗透性的血流动力学参数^[11,12,13]。DCE-MRI因计算时纳入动脉输入函数及组织中对比剂浓度因素，较定性及半定量指标反映血流灌注及微血管渗透性更为准确，且可避免定性及半定量分析结果受扫描技术影响而出现的研究者间的差异。DCE-MRI定量参数包括：K^trans、Kep和Ve，其中Kep = K^trans/Ve。

3.3　DCE-MRI定量分析对腮腺不同病理类型肿瘤的诊断价值

3.3.1　对腮腺良性肿瘤与恶性肿瘤的鉴别诊断价值

       理论上腮腺恶性肿瘤的组织结构紧密度、组织结构空间复杂程度、组织内细胞核的异形性以及间质中血管增生程度均高于腮腺良性肿瘤，因此随着肿瘤恶性程度增加K^trans、Kep值应相应升高，而Ve值越大提示肿瘤感兴趣区血管外细胞外间隙容积越大，肿瘤坏死程度越高或肿瘤细胞化程度越低^[14]。

       本组研究中腮腺良性肿瘤(包括腺淋巴瘤)的K^trans、Kep值均低于腮腺恶性肿瘤，各组间差异无统计学意义；研究中将腺淋巴瘤排除在腮腺良性肿瘤组，腮腺良性肿瘤(不包括腺淋巴瘤)的K^trans、Kep值均低于腮腺恶性肿瘤，各组间差异有统计学意义。这主要是由于腺淋巴瘤是一种由上皮组织和淋巴组织两种成分组成的腮腺良性肿瘤，上皮组织形成不规则的大腺管及微囊腔，增生的淋巴组织形成淋巴滤泡，肿瘤细胞间质内微血管丰富，且瘤体内细胞分布密集，细胞外间隙较少，这些组织病理学特点造成腺淋巴瘤K^trans、Kep值升高，如果腮腺良性肿瘤研究组中腺淋巴瘤的样本数多，会造成腮腺良性肿瘤研究组总体的K^trans、Kep值升高，因此鉴别腮腺良性肿瘤(包含有腺淋巴瘤)与腮腺恶性肿瘤时，两者之间的K^trans、Kep值组间的差异取决于样本中腮腺腺淋巴瘤及恶性肿瘤样本数的多少。

       本组研究中腮腺良性肿瘤的Ve值高于腮腺恶性肿瘤，组间差异有统计学意义，一方面与研究组中混合瘤样本数多且具有坏死、囊变的混合瘤样本数多有关系(本组19例混合瘤中有14例伴有不同程度坏死)，另一方面由于恶性肿瘤的Ve值与腺淋巴瘤差异无统计学意义，两种因素共同作用使腮腺良性肿瘤的Ve值高于腮腺恶性肿瘤，这在一定程度上反映Ve与肿瘤坏死程度相关。

3.3.2　对腮腺混合瘤与恶性肿瘤、腺淋巴瘤的鉴别诊断价值

       本组研究中腮腺混合瘤的K^trans、Kep值均低于腮腺恶性肿瘤及腮腺腺淋巴瘤，而腮腺混合瘤的Ve值高于腮腺恶性肿瘤及腮腺腺淋巴瘤，各组间差异有统计学意义。利用K^trans、Kep、Ve值对于缺乏特征性形态表现的腮腺混合瘤与恶性肿瘤以及腮腺混合瘤与腺淋巴瘤具有很好的鉴别诊断价值。

3.3.3　对腮腺腺淋巴瘤与腮腺恶性肿瘤的鉴别诊断价值

       本组研究中腮腺腺淋巴瘤K^trans、Kep、Ve值均大于腮腺恶性肿瘤，与理论不符，一方面由于腮腺腺淋巴瘤组织病理学特点造成腺淋巴瘤K^trans、Kep值升高，另一方面与本研究中恶性肿瘤的病例数少有关系。腮腺腺淋巴瘤与腮腺恶性肿瘤两者的K^trans、Kep值组间差异有统计学意义，但Ve值组间差异无统计学意义。利用K^trans、Kep、Ve值鉴别腮腺腺淋巴瘤与腮腺恶性肿瘤，具有很好的敏感性，可达100%，但是特异性较低约为50%，其中Ve值的特异性甚至只有10%。

3.4　本研究存在的不足

       (1)研究时间短，收集的样本数量相对较少，特别是恶性肿瘤的病例数偏少，这可能会影响腮腺良、恶性肿瘤常规MRI征象以及DCE-MRI定量参数归纳分析。(2) DCE-MRI技术局限性：目前DCE-MRI定量分析采用的生物学模型有很多种，不同厂家、不同设备使用的生物学模型可能不一样，不同的生物学模式要求使用的对比剂类型、数据采集方式、数据后处理没有统一标准。本研究采用Tofts模型对病灶生物学微环境采取简单化假设，对病灶组织生理特征的评价与实际情况存在偏差，不能充分说明病灶复杂的生物学行为^[15]。

       腮腺常规MRI检查仍是日常工作中腮腺疾病的主要影像学诊断方法之一，结合临床及常规MRI中病灶的部位、形态和信号强度特点对大部分腮腺肿瘤能够做出合理的定性诊断。对于缺乏形态学特征的腮腺肿瘤，DCE-MRI能够提供有用的定量参数，提高术前定性诊断能力。