急性脑卒中的发病率不断上升，并常常导致致命性的功能障碍^[1]，尤其是大脑中动脉等大血管闭塞引起的缺血性脑卒中。由于侧枝循环的代偿能力和随后的脑血流，卒中的预后结果差异很大。当大脑中动脉近端闭塞时，通过大脑前动脉、大脑后动脉的软脑膜动脉吻合建立初级侧枝循环^[2]。3D-TOF磁共振血管造影(magnetic resonance angiography，MRA）上对侧显著的大脑中动脉可作为MRI侧枝血流的标志^[3]。另外，有研究表明血管再通时间、美国国立卫生研究院卒中量表(National Institute of Health Stroke Scale，NIHSS）评分或梗死体积均可影响卒中预后^[4,5]。本研究旨在探讨MRA侧枝循环与卒中机械取栓术后预后的关系，并探究梗死体积对预后的影响及术前术后侧枝循环、梗死体积的差异。

1　材料与方法

1.1　研究对象

       连续纳入2017年5月至2018年10月在本院就诊的急性卒中绿色通道患者，发病时间均为6 h以内，经MRA检查为大脑中动脉严重狭窄或闭塞，且行机械取栓治疗的患者。所有患者均于机械取栓治疗前、治疗后24 h内行头颅MRI平扫及MRA检查。共纳入55例，其中男性33例，女性22例，年龄52~ 87岁，平均年龄(68.96±13.54）岁。

       收集患者的性别、年龄、高血压、糖尿病、高血脂、高同型半胱氨酸、房颤、入院NIHSS评分；卒中患者预后用3个月的改良Rankin量表（modified Rankin Scale，mRS)评分评估，mRS 0~ 2为预后良好组，mRS 3～6为预后不良组。本研究经本院伦理委员会批准，所有患者签署知情同意书。

1.2　检查方法

       采用3.0 T MR扫描设备（Ingenia，Philips Medical Systems，Netherlands）进行治疗前、治疗后检查。MRI扫描序列包括T1WI、FLAIR、扩散加权成像(diffusion weighted imaging，DWI)、MRA。扫描参数如下： T1WI （梯度回波序列，TR 1.9 s，TE 2.48 ms，矩阵356×151，FOV 230 mm×230 mm，翻转角90° ，层数18，层厚6 mm，层间距1.3 mm) ；FLAIR （反转恢复序列，TR 7000 ms，TE 120 ms，矩阵356×151，FOV 230 mm×230 mm，翻转角90° ，层数18，层厚6 mm，层间距1.3 mm)；DWI （自旋回波序列，TR 2501 ms，TE 98 ms，矩阵152×122，3个方向，FOV 230 mm×230 mm，翻转角90° ，层数18，层厚6 mm，层间距1.3 mm，b=0、1000 s/mm²)；3D-TOF MRA （快速场回波序列，TR 22 ms，TE 3.5 ms，矩阵400×232，FOV 240 mm×240 mm，翻转角18° ，层数140，层厚20 mm)。

1.3　影像分析

       由2位有经验的神经放射学诊断医师（有10年以上神经放射诊断工作经验）采用双盲法对所有影像资料进行分析，结果不一致时经协商后达成一致。采用Maas等^[6]提出的侧枝循环评估方法对MRA图像上的侧裂侧枝血管及软脑膜侧枝血管进行评估。在横轴位上对出现侧枝血管的层面进行评估，与健侧相比，患侧侧枝血管缺失则为1级，小于健侧为2级，与健侧相当为3级，大于健侧为4级，较健侧充盈为5级。1～2级为侧枝循环不丰富；3~ 5级为侧枝循环丰富。FLAIR血管高信号（FLAIR vascular hyperintensity ，FVH）表现为FLAIR序列上病灶侧出现的迂曲蛇形、管状或点状沿血管走形的高信号影。从大脑中动脉M1段出现的层面至向上数第10个层面，出现FVH的层面记1分，共10分，FVH的分数范围为0~ 10分。DWI梗死体积的测量采用飞利浦自带的后处理工作站（IntelliSpace Portal）进行半自动测量：在后处理工作上勾画DWI图像上所有高信号脑梗死区，则可通过点击计算按钮自动计算梗死体积。血管再通程度用脑梗死溶栓(thrombolysis in cerebral infarction，mTICI）分级标准^[7]进行分级（0＝完全闭塞至3＝完全再通），mTICI评分为2b-3时定义为再通良好。

1.4　统计学分析

       计量资料采用均数±标准差表示，应用独立t检验或Mann-Whitney U检验进行统计学分析；计数资料采用例(%）表示，应用卡方检验进行统计学分析。应用多元逻辑回归分析各参数(P<0.05）预测卒中预后的独立预测因子。P<0.05为差异有统计学意义。所有统计均应用SPSS 19.0统计学软件进行数据处理。

2　结果

2.1　纳入患者情况

       共55例患者纳入分析，其中侧裂侧枝血管丰富者3例（5.45%)、不丰富者52例（94.55%)；软脑膜血管丰富者10例（18.18%)、不丰富者45例（81.82%)。机械取栓治疗后，46例(83.64%）患者血管再通良好（TICI评分≥2b)。随访3个月后的mRS评分发现预后良好者18例(32.73%)。

2.2　侧枝循环不丰富者不同功能预后间各参数比较

       在侧裂侧枝血管不丰富组及软脑膜血管不丰富组中，预后良好组的入院NIHSS评分（10.06±4.65 vs 14.25±4.91；P=0.006)、术前梗死体积（13.61±10.99 vs 59.80±92.74；P=0.006）均小于预后不良组(P< 0.05)。机械取栓治疗后，预后良好组的血管再通良好所占的比例更高（侧裂侧枝血管不丰富组：100% vs 77.78%；软脑膜血管不丰富组：100% vs 76.47%)，然而，两组间差异均无统计学意义(P=0.102、0.187) （见表1)。多元逻辑回归分析显示年龄和软脑膜侧枝循环为预测卒中预后的独立预测因子（OR=1.094，95%CI=1.025~ 1.168 ，P=0.007；OR=9.542，95%CI=1.812~ 50.245，P=0.008)，而入院NIHSS评分、术前梗死体积对预测卒中预后无显著影响意义（见表2)。

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表1  侧枝循环不丰富者不同功能预后间各参数比较
Tab. 1  Comparison of parameters between different functional outcome in patients with insufficient collateral circulation

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表2  卒中后3个月预后预测因素的多变量分析
Tab. 2  Multivariate analysis of factors in predicting functional outcome at 3 months after stroke

2.3　不同功能预后患者术前术后各参数比较

       预后良好组术后梗死体积稍增大（14.15±10.73 vs 21.39±17.41)，而预后不良组术后梗死体积明显增大(16.88±16.64 vs 57.27±56.67)，两组差异均有统计学意义(P=0.039、0.002)。术后FVH评分明显降低，尤其是预后良好组(P均<0.001)。术后侧裂血管及软脑膜侧裂血管较术前明显丰富(P<0.05)(见表3，图1、图2)。然而多元逻辑回归分析显示术后梗死体积、FVH、侧裂血管及软脑膜侧裂血管对预测卒中预后无显著意义（见表4)。

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图1  男，58岁，左侧肢体乏力5 h入院。A：术前DWI显示右侧岛叶急性脑卒中；B、C：侧裂侧枝循环不丰富；D、E：软脑膜侧枝循环不丰富；F： 3D-TOF MRA显示右侧大脑中动脉闭塞
图2  同图1同一患者，A：术后DWI显示右侧颞叶急性脑卒中病灶稍增大；B、C：侧裂侧枝循环丰富；D、E：软脑膜侧枝循环丰富；F：3D-TOF MRA显示右侧大脑中动脉再通
Fig. 1  Male, 58 years old, left limb asthenia for 5 hours. Preoperative DWI (A) shows acute cerebral infarction in the right temporal lobe. Sylvian collateral (B, C) poor. Leptomeningeal collateral (D, E) poor. 3D-TOF MRA (F) shows occlusion of right middle cerebral artery.
Fig. 2  The same case with postoperative MRI imagings. Postoperative DWI (A) demonstrates the lesion mid enlargement. Sylvian collateral (B, C) adequate. Leptomeningeal collateral (D, E) adequate. 3D-TOF MRA (F) shows right middle cerebral artery normal.

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表3  不同功能预后患者术前术后各参数比较
Tab. 3  Comparison of preoperative and postoperative parameters in patients with different functional outcome

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表4  卒中后3个月预后预测因素的多变量分析
Tab. 4  Multivariate analysis of factors in predicting functional outcome at 3 months after stroke

3　讨论

       急性脑卒中起病急，具有发病率高、死亡率高、致残率高等特点，故准确及时诊断病情和评估预后对改善脑卒中预后具有重要意义^[8]。侧枝循环丰富的卒中患者通常具有良好的临床预后。目前评估侧枝循环的方法包括CT血管造影（CT angiography ，CTA)、MRA、数字减影血管造影（digital subtraction angiography，DSA)^[9,10]。磁共振作为一种无创的成像方法，近年来成为了显示侧枝循环的一种趋势。

       侧枝循环似乎在正常大脑内不起作用，当颅内发生局灶性缺血时，大脑动脉和毛细血管早期受损^[11]，侧枝血液供应至闭塞动脉区域的血管和脑组织，使缺血的程度最小化。由于大脑前动脉或大脑后动脉至大脑中动脉闭塞远端区域的压力梯度诱导了软脑膜动脉早期侧枝循环的形成^[11]，这些侧枝循环可保护脑组织和（或）血管结构在大脑中动脉再通之前免受损伤。Sheth等^[12]认为对于缺血程度类似的前循环急性卒中患者，侧枝循环等级的改变与血管内治疗后最终临床结果相关。Kim等^[13]应用CTA评估大脑侧裂池和软脑膜侧枝血管评价卒中3个月功能预后，发现侧枝循环良好的患者3个月功能预后好的可能性显著增加。DSA和CTA在评估侧枝循环方面虽具有一定的优势，然而因具有辐射而对人体有伤害。本研究创新点在于通过无创的MRA评估侧枝循环，并分别评估侧裂侧枝血管及软脑膜侧枝血管。本研究结果显示MRA侧枝循环与预后密切相关，软脑膜侧枝循环丰富者常有较好的预后，而侧裂侧枝循环与预后无明显相关性。软脑膜的侧枝循环被认为对卒中患者有益。软脑膜的侧枝循环可以维持闭塞动脉区域的脑血流^[11]，发育良好的软脑膜侧枝循环可以维持半暗带的灌注，保护远端脑组织^[14]。以往的研究表明，无论血管再通状态如何，侧枝循环均能预测预后^[15]，这与本研究一致，即软脑膜侧枝循环可作为预测预后的影响因子。

       本研究的另一个重要发现为预后良好组的术后梗死体积稍大于术前梗死体积，而预后不良组的术后梗死体积明显增大，两组差异均有统计学意义。Son等^[16]认为无论血管再通成功与否，梗死的增长取决于侧枝循环的程度。本研究显示术后侧裂侧枝循环与软脑膜侧枝循环较术前均更丰富，尤其是预后良好组。Wufuer等^[17]发现良好的侧枝循环可能改善接受溶栓治疗患者的功能预后，提高再灌注率，缩小核心梗死体积。此外，本研究大部分侧枝循环不丰富者均有FVH，当血管再通、侧枝循环丰富时，FVH几乎消失。这些结果可能为侧枝血流速度缓慢所致，远端的FVH被认为与静止的血液和缓慢的顺行或逆行侧枝循环有关。Kim等^[18]认为如果大脑中动脉闭塞的患者有来自未受闭塞动脉影响的丰富快速侧枝循环，那么在FLAIR图像上将不会显示FVH。此外，本研究结果显示术后梗死体积和FVH对预测卒中预后无显著意义。

       本文具有一定的局限性。首先，样本量有限，侧枝循环丰富者较少，故未比较侧枝循环丰富者间不同预后的各参数。其次，虽然血管闭塞的部位与侧枝循环有关，然而因样本量较少，尚未比较闭塞部位与侧枝循环的关系。

       综上所述，磁共振血管造影侧枝血管可用于评估卒中预后，丰富的侧枝循环与急性脑卒中患者的预后密切相关。年龄和软脑膜的侧枝循环可预测卒中预后，而术后卒中梗死体积与预后的关系仍需进一步研究。