心脏MR钆延迟强化预测肥厚型心肌病不良终点事件的Meta分析

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• 临床研究 •

冯钰玲吴兴强张天悦冯馨仪李春平李睿

Cite this article as: FENG Y L, WU X Q, ZHANG T Y, et al. Myocardial fibrosis by late gadolinium enhancement-cardiovascular magnetic resonance and adverse outcomes in patients with hypertrophic cardiomyopathy: A Meta-analysis[J]. Chin J Magn Reson Imaging, 2023, 14(11): 31-37.本文引用格式：冯钰玲, 吴兴强, 张天悦, 等. 心脏MR钆延迟强化预测肥厚型心肌病不良终点事件的Meta分析[J]. 磁共振成像, 2023, 14(11): 31-37. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2023.11.006.

摘要

[摘要] 目的采用Meta分析方法分析心脏MR（cardiac magnetic resonance, CMR）钆延迟强化（late gadolinium enhancement, LGE）评估肥厚型心肌病（hypertrophic cardiomyopathy, HCM）心肌纤维化与不良终点事件相关性的价值。材料与方法 检索PubMed、EMbase英文数据库、Cochrane Library、中国生物医学文献数据库、中国知网及万方医学网自建库至2023年8月采用CMR-LGE评价HCM患者发生不良终点事件风险的队列研究，依照纳入排除标准筛选文献。合并纳入文献中患者发生不良终点事件的风险比（hazard ratio, HR）评价LGE与HCM患者不良预后的关系。以STATA 15.0软件行Meta分析。结果共17篇文献纳入研究，6576例HCM患者。Meta分析结果显示：心肌LGE阳性与HCM患者发生联合不良终点事件{HR=2.34 [95%置信区间（confidence interval, CI）: 1.55-3.53], P＜0.01}、心力衰竭（heart failure, HF）[HR=2.32 (95% CI: 1.37-3.93), P＜0.01]风险增大相关，与心源性死亡[HR=1.86 (95% CI: 0.80-4.30), P=0.15]、心脏性猝死（sudden cardiac death, SCD）[HR=1.98 (95% CI: 0.64-6.15), P=0.24]风险增大相关不明显。LGE范围（每增加10%）与HCM患者发生联合不良终点事件[HR=1.53 (95% CI: 1.35-1.74), P＜0.01]、全因死亡[HR=1.42 (95% CI: 1.22-1.65), P＜0.01]、心源性死亡[HR=1.55 (95% CI: 1.34-1.80), P＜0.01]、SCD [HR=1.51 (95% CI: 1.28-1.79), P＜0.01]及HF [HR=1.51 (95% CI: 1.26-1.80), P＜0.01]风险增大均相关。结论心肌LGE阳性，尤其是LGE范围增大与HCM患者发生不良终点事件风险增加密切相关，可作为预测HCM患者预后的独立因素。

[Abstract] Objective To evaluate the association between myocardial fibrosis by late gadolinium enhancement (LGE) on cardiac magnetic resonance (CMR) imaging and adverse outcomes in patients with hypertrophic cardiomyopathy (HCM).Materials and Methods We searched databases including PUBMED, EMBASE, the Cochrane Library, CBM, CNKI and Wanfang database from the time of database establishment to August 2023, and selected observational cohort studies evaluating the association between myocardial fibrosis by CMR-LGE and adverse events in HCM patients, and then screened according to inclusion and exclusion criteria. A Meta-analysis was performed to combine and establish hazard ratio (HR) of results. All statistical analyses were performed using STATA 15.0.Results Data extracted from 17 studies including 6576 patients with HCM were reviewed. Totally, the presence of LGE had increased risk of combined adverse end points {HR=2.34 [95% (confidence interval, CI): 1.55-3.53], P＜0.01} and heart failure (HF) [HR=2.32 (95% CI: 1.37-3.93), P＜0.01] in HCM patients. And myocardial LGE positive was not significantly associated with increased risk of cardiac death [HR=1.86 (95% CI: 0.80-4.30), P=0.15] and sudden cardiac death (SCD) [HR=1.98 (95% CI: 0.64-6.15), P=0.24] in HCM patients. The amount of LGE (per 10% increase) was associated with increased risk for combined adverse end points [HR=1.53 (95% CI: 1.35-1.74), P＜0.01], all-cause death [HR=1.42 (95% CI: 1.22-1.65), P＜0.01], cardiac death [HR=1.55 (95% CI: 1.34-1.80), P＜0.01], SCD [HR=1.51 (95% CI: 1.28-1.79), P＜0.01] and HF [HR=1.51 (95% CI: 1.26-1.80), P＜0.01] events in HCM patients.Conclusions Myocardial LGE is associated with increased risk of adverse outcomes in HCM patients and can be used as an independent predictor of prognosis in HCM patients.

[关键词] 肥厚型心肌病；心肌延迟强化；磁共振成像；预后；荟萃分析

[Keywords] hypertrophic cardiomyopathy；late gadolinium enhancement；magnetic resonance imaging；prognosis；Meta-analysis

作者信息

冯钰玲 ¹ 吴兴强 ² 张天悦 ² 冯馨仪 ² 李春平 ² 李睿 ^2*

¹ 成都市第七人民医院放射科，成都　610000

² 川北医学院附属医院放射科，南充　637007

通信作者：李睿，E-mail：ddtwg_nsmc@163.com

作者贡献声明：李睿设计本研究的方案，对稿件重要内容进行了修改，获得国家自然科学基金项目、四川省科技计划项目、南充市科技项目项目资金资助；冯钰玲起草和撰写稿件，获取、分析或解释本研究的数据；吴兴强、张天悦、冯馨仪、李春平获取、分析或解释本研究的数据，对稿件重要内容进行了修改。全体作者都同意发表最后的修改稿，同意对本研究的所有方面负责，确保本研究的准确性和诚信。

出版信息

基金项目： 国家自然科学基金项目 81801674 四川省科技计划项目 2021YJ0242 南充市科技项目 19SXHZ0114

收稿日期：2021-09-24

接受日期：2023-10-23

中图分类号：R445.2 R542.2

文献标识码：A

DOI: 10.12015/issn.1674-8034.2023.11.006

本文引用格式：冯钰玲, 吴兴强, 张天悦, 等. 心脏MR钆延迟强化预测肥厚型心肌病不良终点事件的Meta分析[J]. 磁共振成像, 2023, 14(11): 31-37. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2023.11.006.

正文

0 前言

肥厚型心肌病（hypertrophic cardiomyopathy, HCM）是临床中最常见的遗传性心肌病，患病率为1/500～1/200^[¹^]，常见的不良事件主要包括心脏性猝死（sudden cardiac death, SCD）、心力衰竭（heart failure, HF）、心房颤动等，而SCD是导致青少年特别是专业运动员的主要死亡原因^[²^]，因此及时的疾病危险分层及预后评估至关重要。心脏MR（cardiac magnetic resonance, CMR）钆延迟强化（late gadolinium enhancement, LGE）技术是目前临床在体评估心肌纤维化最有效的方法，在HCM的预后评估及危险分层中发挥了重要作用。

目前关于LGE评估HCM患者预后的相关研究较多。大部分研究表明LGE与HCM患者不良预后密切相关，尤其LGE范围可作为SCD风险的独立预测标志物^[³^,⁴^,⁵^,⁶^]。然而，评估其他不良预后如HF、心源性死亡、全因死亡的研究数量有限，样本量较少；另外部分早期研究表明心肌LGE阳性并非HCM患者不良预后的独立预测因子^[⁷^,⁸^]，因此有必要进行Meta分析以扩充病例数，并比较LGE阳性和LGE范围对CMR患者发生不良终点事件的预测价值，以期为临床治疗和预后评估提供影像学依据。

1 材料与方法

1.1 文献检索

检索自建库至2023年8月PubMed、EMbase英文数据库、Cochrane Library、中国生物医学文献数据库、中国知网及万方医学网，英文检索式为（“prognosis” OR “outcome”）AND（“hypertrophic cardiomyopathy” OR “HCM”）AND（“delayed enhancement” OR“ late gadolinium enhancement” OR “LGE” OR “myocardial fibrosis” OR “cardiovascular magnetic resonance” OR “magnetic resonance imaging” OR “MRI” OR “CMR”）AND “cohort studies”，中文检索式为（“预后”或“结果”）和“肥厚型心肌病”和（“延迟强化”或“晚期强化”或“心肌纤维化”或“磁共振成像”或“MRI”或“CMR”）和“队列研究”。

1.2 文献纳入与排除标准

参照Cochrane协作网制定文献纳入与排除标准。纳入标准：（1）研究目的为利用LGE评估HCM患者预后；（2）研究对象诊断标准包括相关的临床表现或体征，并经活检、基因检测结果支持，或经影像学检查诊断；（3）测量指标明确，可提供出现LGE的HCM患者发生不良终点事件的风险比（hazard ratio, HR）等参数；不良终点事件包括SCD、HF、心源性死亡、全因死亡或SCD未遂、心脏移植、恶性室性心律失常、植入型心律转复除颤器（implantable cardioverter defibrillator, ICD）植入等，以及包含多个不良终点在内的联合不良终点事件；其中心源性死亡包括HF死亡及SCD；（4）文献类型为队列研究，语言为中英文。排除标准：（1）动物实验；（2）综述及重复发表的文献；（3）通过各种渠道未获得全文，仅摘要者。

1.3 资料提取和质量评估

由2名研究者独立筛选文献、提取资料，如遇分歧则讨论协商一致。提取内容主要包括：（1）文献的基本信息，包括作者、发表年份、样本量、患者平均年龄、LGE阳性人数、随访时间、研究终点及达到终点人数等；（2）相关参数，合并LGE（包括LGE阳性及范围）的HCM患者发生不良终点事件的HR值。应用纽卡斯尔-渥太华量表（Newcastle Ottawa Scale, NOS）评价纳入文献质量，对3个维度的8个条目分别评分，包括：（1）文献选择，暴露组具有代表性（1分）、非暴露组具有代表性（1分）、暴露因素确定方法可靠（1分）、前瞻性研究（1分）；（2）可比性，基于设计或分析所得队列具有可比性（2分）、研究对于结果评价充分（1分）；（3）结局，随访时间≥2年（1分）、随访资料完整（1分）。总分9分，得分越高，代表文献偏倚风险越低。

1.4 统计学分析

采用STATA 15.0软件，效应值采用HR及其95%置信区间（confidence interval, CI）表示，P＜0.05表明合并效应量有统计学意义。异质性检验采用Q和I²检验，当I²＜50%且P＞0.10时，表明异质性可接受，使用固定效应模型，否则采用随机效应模型。采用敏感性分析来评估结果的稳定性；通过Begg'试验评估发表偏倚，P＞0.05表示不存在发表偏倚。

2 结果

2.1 文献检索及质量评价

检索出相关文献共计977篇，按纳入、排除标准最终获得17篇文献^[⁹^,¹⁰^,¹¹^,¹²^,¹³^,¹⁴^,¹⁵^,¹⁶^,¹⁷^,¹⁸^,¹⁹^,²⁰^,²¹^,²²^]，除两篇为中文外，其他均为英文文献；共纳入6576例HCM患者。文献筛选流程图及结果见图1。文献基本信息及质量评分见表1、表2。

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图1 文献筛选流程图。
Fig. 1 Literature screening flow chart.

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表1 纳入文献的基本特征
Tab. 1 Basic characteristics of included literature

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表2 纳入文献的质量评价量表（分）
Tab. 2 Assessment of literature quality for included studies (scores)

2.2 Meta分析结果

2.2.1 LGE与联合不良终点的相关性

6项研究提供了心肌LGE阳性患者发生联合不良终点事件的HR值。合并分析后发现心肌LGE阳性的HCM患者发生不良终点事件的风险明显增大，HR值为2.34 [95% CI (1.55, 3.53), P＜0.01]，未见显著异质性（P=0.72, I²=0.0%）。5项研究提供了关于心肌LGE范围（LGE量占心肌总质量百分数，LGE%）每增加10%患者发生不良终点事件的HR值。合并后发现HCM患者发生不良终点事件的风险随LGE%增加（每增加10%）而增大，HR值为1.53 [95% CI (1.35, 1.74), P＜0.01]，未见显著异质性（P=0.54, I²=0.0%）。两项研究提供了关于LGE%＞5%的患者发生不良终点事件的HR值，合并后HR值为4.02 [95% CI (2.12, 7.61), P＜0.01]，未见显著异质性（P=0.98, I²=0.0%），见图2。敏感性分析表明任何一项研究对整体结果影响均不明显（图3）。Begg'试验表明没有明显的发表偏倚（P=0.38）。

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图2 LGE阳性及范围与HCM患者发生联合不良终点风险森林图。LGE：心脏磁共振延迟强化；HCM：肥厚型心肌病；HR：风险比；CI：置信区间。
Fig. 2 The forest plot of risk of combined adverse events in HCM patients with the presence and the amount of LGE. LGE: late gadolinium enhancement; HCM: hypertrophic cardiomyopathy; HR: hazard ratio; CI: confidence interval.

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图3 LGE与HCM患者发生联合不良终点风险相关敏感性分析。LGE：心脏磁共振延迟强化；HCM：肥厚型心肌病；CI：置信区间。
Fig. 3 The sensitivity analysis of risk of combined adverse events in HCM patients with LGE. LGE: late gadolinium enhancement; HCM: hypertrophic cardiomyopathy; CI: confidence interval.

2.2.2 LGE与全因死亡的相关性

3项研究提供了关于心肌LGE范围患者发生全因死亡的HR值。合并后HCM患者发生全因死亡风险随LGE%增加（每增加10%）而增大，HR值为1.42 [95% CI (1.22, 1.65), P＜0.01]，未见显著异质性（P=0.22, I²=34.6%），见图4。研究数量较少，故未做敏感性分析及发表偏倚。

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图4 LGE范围（每增加10%）与HCM患者发生不同终点事件风险森林图。LGE：心脏磁共振延迟强化；HCM：肥厚型心肌病；SCD：心脏性猝死；HF：心力衰竭；HR：风险比；CI：置信区间。
Fig. 4 The forest plot of risk of different end point events in HCM patients with the amount of LGE (per 10% increase). LGE: late gadolinium enhancement; HCM: hypertrophic cardiomyopathy; SCD: sudden cardiac death; HF: heart failure; HR: hazard ratio; CI: confidence interval.

2.2.3 LGE与心源性死亡的相关性

6项研究发生心源性死亡事件，其中2项研究提供了心肌LGE阳性患者发生心源性死亡的HR值。合并后心肌LGE阳性的HCM患者发生心源性死亡风险未见明显增大，HR值为1.86 [95% CI (0.80, 4.30), P=0.15]，未见显著异质性（P=0.37, I²=0.0%）。4项研究提供了关于心肌LGE范围患者发生心源性死亡的HR值。合并后发现HCM患者发生心源性死亡风险随LGE%增加（每增加10%）而增大，HR值为1.55 [95% CI (1.34, 1.80), P＜0.01]，未见显著异质性（P=0.61, I²=0.0%），见图5。敏感性分析表明任何一项研究对整体结果影响均不明显（图6）。Begg'试验表明没有明显的发表偏倚（P=0.71）。

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图5 LGE阳性及范围与HCM患者发生心源性死亡风险森林图。LGE：心脏磁共振延迟强化；HCM：肥厚型心肌病；HR：风险比；CI：置信区间。
Fig. 5 The forest plot of risk of cardiac death in HCM patients with the presence and the amount of LGE. LGE: late gadolinium enhancement; HCM: hypertrophic cardiomyopathy; HR: hazard ratio; CI: confidence interval.

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图6 LGE与HCM患者发生心源性死亡风险相关敏感性分析。LGE：心脏磁共振延迟强化；HCM：肥厚型心肌病；CI：置信区间。
Fig. 6 The sensitivity analysis of risk of cardiac death in HCM patients with LGE. LGE: late gadolinium enhancement; HCM: hypertrophic cardiomyopathy; CI: confidence interval.

2.2.4 LGE与SCD的相关性

7项研究发生SCD事件，其中3项研究提供了心肌LGE阳性患者发生SCD的HR值。合并分析后心肌LGE阳性的HCM患者发生SCD风险未见明显增大，HR值为1.98 [95% CI (0.64, 6.15), P=0.24]，未见显著异质性（P=0.63, I²=0.0%）。4项研究提供了关于心肌LGE范围患者发生SCD的HR值。合并后发现HCM患者发生SCD风险随LGE%增加（每增加10%）而增大，HR值为1.51 [95% CI (1.28, 1.79), P＜0.01]，未见显著异质性（P=0.40, I²=0.0%），见图7。敏感性分析表明任何1项研究对整体结果影响均不明显（图8）。Begg'试验表明没有明显的发表偏倚（P=1.00）。

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图7 LGE阳性及范围与HCM患者发生SCD风险森林图。LGE：心脏磁共振延迟强化；HCM：肥厚型心肌病；SCD：心脏性猝死；HR：风险比；CI：置信区间。
Fig. 7 The forest plot of risk of SCD in HCM patients with the presence and the amount of LGE. LGE: late gadolinium enhancement; HCM: hypertrophic cardiomyopathy; SCD: sudden cardiac death; HR: hazard ratio; CI: confidence interval.

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图8 LGE与HCM患者发生SCD风险相关敏感性分析。LGE：心脏磁共振延迟强化；HCM：肥厚型心肌病；SCD：心脏性猝死；CI：置信区间。
Fig. 8 The sensitivity analysis of risk of SCD in HCM patients with LGE. LGE: late gadolinium enhancement; HCM: hypertrophic cardiomyopathy; SCD: sudden cardiac death; CI: confidence interval.

2.2.5 LGE与HF的相关性

8项研究发生HF事件，其中3项研究提供了心肌LGE阳性的HCM患者发生HF的HR值。合并后心肌LGE阳性的HCM患者发生HF风险明显增大，HR值为2.32 [95% CI (1.37, 3.93), P＜0.01]，未见显著异质性（P=0.70, I²=0.0%）。3项研究提供了关于心肌LGE范围（每增加10%）HCM患者发生HF的HR值。合并分析后HCM患者发生HF风险随LGE%增加而增大，HR值为1.51 [95% CI (1.26, 1.80), P＜0.01]，未见显著异质性（P=0.74, I²=0.0%）。2项研究提供了关于心肌LGE范围（每增加5%）HCM患者发生HF的HR值。合并分析后发现HCM患者发生HF风险随LGE%增加而增大，HR值为1.22 [95% CI (1.09,1.35), P＜0.01]，未见显著异质性（P=0.89, I²=0.0%），见图9。敏感性分析表明任何1项研究对整体结果影响均不明显（图10）。Begg'试验表明没有明显的发表偏倚（P=0.11）。

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图9 LGE阳性及范围与HCM患者发生HF风险森林图。LGE：心脏磁共振延迟强化；HCM：肥厚型心肌病；HF：心力衰竭；HR：风险比；CI：置信区间。
Fig. 9 The forest plot of risk of heart failure in HCM patients with the presence and the amount of LGE. LGE: late gadolinium enhancement; HCM: hypertrophic cardiomyopathy; HF: heart failure; HR: hazard ratio; CI: confidence interval.

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图10 LGE与HCM患者发生HF风险相关敏感性分析。LGE：心脏磁共振延迟强化；HCM：肥厚型心肌病；HF：心力衰竭；CI：置信区间。
Fig. 10 The sensitivity analysis of risk of HF in HCM patients with LGE. LGE: late gadolinium enhancement; HCM: hypertrophic cardiomyopathy; HF: heart failure; CI: confidence interval.

3 讨论

本研究采用Meta分析评估发生LGE的HCM患者发生不良终点事件（包括SCD、HF、心源性死亡、全因死亡）的风险，结果显示，CMR-LGE阳性及范围是HCM患者发生不良终点事件的重要因素。本研究纳入了多篇近年发表的高质量队列研究，通过对不同终点事件和LGE阳性及范围分组，发现相较于单纯LGE阳性，LGE范围能提供更细致、准确的危险分层信息，尤其在预测心源性死亡及SCD风险方面；LGE范围与HCM患者发生不良终点事件（包括SCD、HF、心源性死亡、全因死亡）密切相关。因此，利用LGE对HCM患者进行风险分层，并进行积极的医疗管理具有重要临床价值。

3.1 心肌LGE阳性与HCM患者预后

HCM病理改变包括肥大的心肌细胞排列紊乱，胶原沉积并弥漫性或聚集性、替代性纤维化以及心肌内小血管纤维化等^[²³^]，坏死的心肌被纤维瘢痕取代，导致心室顺应性降低，左室舒张、收缩功能障碍，心室重构风险增大，患者心血管不良事件发生率增加。既往的大部分研究中，HCM患者心肌LGE与预后不良关系密切。但在部分单中心研究中，认为两者的关系尚存争议^[⁷^,⁸^]。MARON等^[⁷^]在一项近两年的随访研究中发现，心肌LGE阳性不一定增加HCM患者预后不良的风险。ISMAIL等^[⁸^]研究显示LGE阳性并非SCD风险的独立预测因子。上述存在争议之处可能的原因在于部分研究纳入的患者数量相对较少、随访时间较短。因此本研究对17项队列研究进行了合并分析，提取了出现LGE的HCM患者发生不良终点事件的HR值，结果显示LGE阳性与HCM患者发生联合不良终点事件及HF风险增大相关，但与患者心源性死亡、SCD风险增大之间的关系不明显，提示LGE阳性在预测HCM患者发生远期严重不良心血管事件风险方面价值有限。

3.2 心肌LGE范围与HCM患者预后

既往大部分研究发现LGE范围与HCM患者不良预后密切相关，其原因可能是经LGE量化的心肌纤维化在HCM患者中呈进行性发展，随心肌肥厚程度的增加而增加^[²⁴^]，这可能与潜在基因突变、心肌能量受损和微血管功能障碍等机制有关^[¹⁰^]。WENG等^[³^]在一项Meta分析中发现，出现大范围LGE（LGE≥20%）的HCM患者发生SCD风险增加近2倍，MARON^[⁴^]认为大范围LGE（LGE≥15%）是HCM患者SCD风险分层的重要因素。CHAN等^[⁵^]发现即使在SCD风险较低的患者中，LGE≥15%的患者的SCD事件风险也增加了2倍。而HABIB等^[²⁵^]认为心肌LGE质量≥15 g以及LGE＞8%是影响HCM患者预后的重要风险因子。最新指南中也提出出现大范围LGE（LGE＞15%）提示HCM患者SCD风险增加^[⁶^]。以上研究证明大范围LGE作为SCD风险的独立预测标志物，可能有助于识别高危HCM患者和指导预防性ICD植入治疗。而本研究结果显示，LGE范围与HCM患者发生全因死亡、心源性死亡、SCD及HF密切相关，提示相较于单纯LGE阳性，LGE范围能提供更细致、准确的危险分层信息，尤其在预测心源性死亡及SCD风险方面。此外，Meta分析结果还显示LGE＞5%的HCM患者发生不良终点事件风险明显增大，这需要在将来纳入更多的文献进一步验证。

3.3 本研究的局限性

本研究存在一定的局限性：（1）纳入研究之间CMR扫描的设备、扫描序列和参数等方面存在差异。在未来的进一步研究中，采取统一标准化的扫描方案将使结果更为可靠。（2）研究人群存在无法控制的传统风险因素（如性别、年龄）可能会混淆LGE与不良事件之间的关系。（3）部分HCM患者由于植入ICD的原因不能行CMR检查，导致潜在的结果偏差。（4）本研究中有少许提取的HR值未进行校正，可能存在一定的发表偏倚。（5）常规的LGE技术难以检测到心肌的细微、弥漫性间质纤维化，大约一半HCM患者在MRI上表现为LGE阴性^[²⁶^,²⁷^]，因此，针对这部分LGE阴性的患者，需要更加准确及敏感的技术如T1 mapping、细胞外容积（extracellular volume, ECV）测量技术进行预后评估。此外，目前有研究表明心肌LGE位置与HCM患者的不良预后相关^[²⁸^,²⁹^,³⁰^,³¹^]，今后将纳入更多的文献进一步研究。

4 结论

综上所述，LGE与HCM患者发生不良终点事件风险增加相关，LGE阳性及范围均是HCM患者预后不良的独立预测标志物。相较于单纯LGE阳性，LGE范围能提供更细致、准确的危险分层信息。CMR-LGE技术在HCM患者的危险分层及预后评估中有着重要的临床价值。

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