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综述
多模态磁共振成像技术在深部脑刺激治疗帕金森病中的研究进展
刘苗苗 刘泉源 任庆发 徐东昊 李祥林

Cite this article as: LIU M M, LIU Q Y, REN Q F, et al. Research progress of multimodal MRI in deep brain stimulation therapy for Parkinson's disease[J]. Chin J Magn Reson Imaging, 2024, 15(3): 200-205.本文引用格式刘苗苗, 刘泉源, 任庆发, 等. 多模态磁共振成像技术在深部脑刺激治疗帕金森病中的研究进展[J]. 磁共振成像, 2024, 15(3): 200-205. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2024.03.033.


[摘要] 帕金森病(Parkinson's disease, PD)是全球中老年常见的第二大神经退行性疾病,以静止性震颤、肌肉强直、动作迟缓和姿势平衡障碍为显著特征,其患病率预计将在未来三十年内增加一倍。随着药物治疗的弊端逐渐显现,深部脑刺激(deep brain stimulation, DBS)作为一种新型辅助疗法受到广泛关注。MRI可在活体状态下无创地提供脑组织的结构、功能和代谢等信息,对评估DBS治疗PD后的效果及指导治疗具有较大的临床意义。因此,本文就结构MRI(structural MRI, sMRI)、扩散张量成像(diffusion tensor imaging, DTI)、血氧水平依赖功能MRI(blood oxygenation level dependent-functional MRI, BOLD-fMRI)、磁敏感加权成像(susceptibility-weighted imaging, SWI)、定量磁化率成像(quantitative susceptibility mapping, QSM)、磁共振波谱(magnetic resonance spectroscopy, MRS)等多模态MRI技术在DBS治疗PD中的研究进展予以综述,旨在协助临床选择高效、安全的治疗方法,正确评估治疗效果。
[Abstract] Parkinson's disease (PD), which is characterized by resting tremor, muscular tonus, bradykinesia, and postural balance abnormalities, is the second most prevalent neurodegenerative disease in middle-aged and older persons worldwide. Its incidence is expected to increase to double in the following three decades. As the negative effects of medicines become increasingly evident, deep brain stimulation (DBS) has gained popularity as a novel type of adjuvant therapy. Magnetic resonance imaging (MRI) can non-invasively provide information on the structure, function, and metabolism of brain tissues in vivo, which is of greater clinical significance for assessing the effects of DBS after treatment of PD and guiding therapy. Therefore, this article provides a review of the research progress of multimodal MRI, including structural magnetic resonance imaging (sMRI), diffusion tensor imaging (DTI), blood oxygenation level dependent-functional magnetic resonance imaging (BOLD-fMRI), susceptibility-weighted imaging (SWI), quantitative magnetic susceptibility mapping (QSM), and magnetic resonance spectroscopy (MRS) in the treatment of PD with DBS, with the aim of assisting the clinic in choosing efficient and safe treatment methods and correctly evaluating the therapeutic effects.
[关键词] 帕金森病;磁共振成像;深部脑刺激;脑结构;脑功能
[Keywords] Parkinson's disease;magnetic resonance imaging;deep brain stimulation;brain structure;brain function

刘苗苗 1   刘泉源 2   任庆发 2   徐东昊 1   李祥林 1*  

1 滨州医学院医学影像学院,烟台 264003

2 滨州医学院附属医院放射科,滨州 256600

通信作者:李祥林,E-mail:xlli@bzmc.edu.cn

作者贡献声明:李祥林设计本研究的方案,对稿件的重要内容进行了修改,获得了山东省重点研发计划项目的资助;刘苗苗参与选题和设计,起草和撰写稿件,获取、分析、解释本研究的文献;刘泉源、任庆发和徐东昊获取、分析本研究的文献,对稿件重要内容进行了修改;全体作者都同意发表最后的修改稿,同意对本研究的所有方面负责,确保本研究的准确性和诚信。


基金项目: 山东省重点研发计划 2018YFJH0501
收稿日期:2023-12-05
接受日期:2024-02-05
中图分类号:R445.2  R742.5 
文献标识码:A
DOI: 10.12015/issn.1674-8034.2024.03.033
本文引用格式刘苗苗, 刘泉源, 任庆发, 等. 多模态磁共振成像技术在深部脑刺激治疗帕金森病中的研究进展[J]. 磁共振成像, 2024, 15(3): 200-205. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2024.03.033.

0 引言

       帕金森病(Parkinson's disease, PD)是全球中老年人群中常见的第二大神经退行性疾病,以静止性震颤、肌肉强直、动作迟缓和姿势平衡障碍为显著特征,其患病率预计将在未来三十年内增加一倍[1, 2, 3]。PD的发生与突触核蛋白的错误折叠与累积、氧化应激以及纹状体多巴胺损耗有关,这将引起黑质-纹状体中多巴胺能神经元的选择性丢失,最终导致运动障碍和一系列相应的临床症状[4, 5],值得注意的是,当出现运动障碍时,多巴胺耗竭的比例已达到50%~60%[6]。长时间的运动功能障碍和身体不适严重影响患者的日常生活,降低PD患者的生活质量[7]

       目前,药物治疗是PD最常见的治疗方法,但其疗效可能在几年内逐渐减弱,并导致更严重的运动障碍或异常不自主运动[8]。深部脑刺激(deep brain stimulation, DBS)作为一种安全的外科侵入性治疗手段,可以根据患者的症状个性化定制刺激频率。双侧丘脑底核(subthalamic nucleus, STN)和苍白球内侧核(globus pallidus internus, GPi)是缓解PD患者运动症状的两个主要DBS靶点,适用于临床药物治疗无法控制症状及产生严重药物副作用的患者[9, 10]。DBS基于靶向脑回路调节的原理,当前已成功应用于PD、特发性震颤等中枢神经系统疾病的临床治疗中,可以改善患者的运动和非运动症状[11, 12]。因此,如何精准靶向治疗及客观评估其治疗效果尤为重要。

       多模态MRI技术可以利用不同成像方式无创地提供患者大脑结构、功能、代谢等有价值的信息,能够精确地分析患者治疗前后的大脑变化,为临床评估疾病进展、治疗效果等提供有效工具[13, 14]。本文将对多模态磁共振成像技术在DBS治疗PD疗效中的研究进展进行综述,旨在协助临床选择高效、安全的治疗方法,正确评估治疗效果。

1 基于结构的MRI技术

1.1 结构MRI

       PD的进行性神经退变过程引起的病理生理变化,会诱发皮层和皮层下结构的功能障碍和萎缩,据调查,PD患者年脑萎缩率约为0.54%[15]。3D-T1WI可以从三维角度提供脑组织的微观解剖信息,在此基础上,基于体素的形态学测量(voxel based morphometry, VBM)可以深度挖掘这些解剖信息,定量地提供大脑皮质厚度、核团及灰质体积的细微改变,为疾病进展及临床治疗提供指导[16]。基于表面的形态学测量(surface-based morphometry, SBM)是VBM的扩展,它可以量化表面积、体积等形态学改变,提供更全面的脑结构信息[17]。目前有基于VBM的研究表明,PD患者大脑的基底节出现进行性萎缩及皮质厚度广泛减少[18]。因此,通过此定量指标来探究DBS治疗前后大脑结构是否改变,对评估临床治疗效果具有重要意义。

       为研究接受DBS的PD患者基底节的潜在体积变化,KERN等[19]对单侧植入前后整个大脑和皮质下结构进行了体积分析,发现植入单侧DBS后,植入半球同侧的尾状核、壳核、丘脑及白质体积出现不同程度减少;而未手术的大脑半球则没有变化,且刺激持续时间与半球、区域体积或亚结构变化没有相关性。这可能是由于PD的DBS手术针对的是运动区域,因此与该区域相连的结构受潜在体积变化的影响最大。然而,在一项植入DBS时间更长的研究中显示[20],植入对侧壳核的体积显著增加,尾状核也有增加的趋势,说明治疗有效。但由于植入侧DBS伪影的影响,此研究没有分析同侧的体积变化。目前对于治疗前后体积变化的研究相对较少,大量研究聚焦在治疗前大脑体积变化与术后运动改善的相关性中,这也可以更好地指导治疗,发挥DBS的最大疗效。MUTHURAMAN等[21]对接受DBS手术的PD患者进行了探索性的皮质厚度测量,且将其作为评估灰质完整性和形态的参数。研究发现,中央旁区的萎缩与术后不良的运动预后有关,且在低刺激电压下,双侧半球额叶皮质厚度与治疗后临床改善显著正相关,与皮质形态完整的患者相比,这些区域萎缩的患者需要更高的刺激电压,证实了DBS在PD的治疗作用取决于皮质微结构模式。这些研究表明,结构MRI(structural MRI, sMRI)不仅可以观察DBS植入后的大脑结构变化,还可以根据患者手术前的大脑结构情况预测患者预后,有助于在手术前预测植入后可能发生的治疗效果。

       然而,DBS治疗后的精神并发症很常见,据统计,高达22%的PD患者在DBS术中或术后的三个月内出现精神并发症[22, 23],同样,VBM评估皮质厚度及皮质下体积在避免术后并发症方面也有一定作用。RADZIUNAS等[24]观察到,存在精神并发症的患者与正常术后患者在右半球13个脑回和左半球7个脑回的皮质厚度存在显著差异,此外,白质体积和表面积减少的部位可能是精神并发症风险最重要的区域。RADZIUNAS等[24]的研究表明,在DBS植入过程中,丘脑下核机械损伤会导致边缘电路损伤,从而导致皮层厚度和白质体积减小的患者出现神经精神疾病,但此研究样本量较少,应进一步研究潜在的关联,从而避免精神并发症的出现。

       综上所述,大脑结构的改变是PD复杂病理生理学中的重要部分,sMRI是了解DBS对大脑结构的影响及其与并发症之间关系的有用工具,未来应进行多中心、大样本的数据分析,为临床治疗提供有意义的指导。

1.2 扩散张量成像

       扩散张量成像(diffusion tensor imaging, DTI)是一种基于人体组织中水分子的扩散程度存在差异性原理,来客观无创地反映大脑白质纤维束功能的MRI技术[25]。DTI在PD发病的早期阶段就可以观察到大脑白质纤维束的异常[26, 27]。因此,使用DTI识别与DBS有关的特定白质束,对其最佳电极植入位置与刺激参数选择具有重要指导意义。YANG等[28]使用DTI评估了DBS对黑质纹状体通路(nigrostriatal pathway, NSP)的影响以及其与治疗效果之间的关系,发现DBS后左侧NSP的连接概率明显低于右侧,受试者的运动症状也明显低于右侧,且NSP与刺激部位的距离越近,效果越好。随后,ARÉVALO SÁENZ等[29]比较了接受DBS与未接受DBS手术的PD患者大脑的分数各向异性(fractional anisotropy, FA),发现接受手术治疗的患者在大脑白质的广泛区域表现出明显更高的FA,大脑的运动和非运动区域FA明显高于未接受干预的患者。这些研究证明了DBS具有良好的治疗效果,但尚未对其不良反应进行深入研究。

       DTI还可以指导电极放置位置,降低DBS治疗时副作用的发生率。构音障碍是DBS常见的副作用,在40%的患者中出现,目前被认为是锥体束(pyramidal tract, PT)刺激的结果[30]。PRENT等[31]分析了每次DBS启动后电极接触刺激位置到神经束中心的垂直距离,发现与未引起构音障碍的电极接触相比,更靠近PT的接触可诱导构音障碍。因此,可以通过调整电极接触位置来进行个性化治疗,使不良反应最小化。

       DTI作为一种有前景的成像技术,不仅可以为临床提供最佳靶点位置,还能够精准地评价DBS的治疗效果及不良反应,但其存在一定局限性,数据分析需专业的技术,限制了临床应用,未来应开发更为简便的数据处理技术。

2 基于功能的MRI技术

2.1 血氧水平依赖功能MRI

       血氧水平依赖功能MRI(blood oxygenation level dependent-functional MRI, BOLD-fMRI)是基于血氧饱和度变化,通过研究与神经元活动相关的血流改变,探测大脑在不同条件下神经元活动的成像技术。功能连接(functional connectivity, FC)可识别病理状态下大脑网络的改变[32]。据研究,PD患者的大脑运动网络出现明显改变,小脑、基底节等区域都会出现功能连接障碍[33, 34]。使用功能磁共振评估DBS治疗后大脑的改变有助于我们对PD脑网络变化及发病脑回路机制进一步了解,更好地治疗PD[35]

       为研究DBS在改善PD中的作用机制,HANSSEN等[36]对患者进行两次静息态功能MRI扫描,比较刺激开启和刺激关闭条件下的神经网络动力学,研究结果显示,在刺激开启后,右侧小脑到右侧壳核的耦合性更强。随后,HORN等[37]系统综述了这一新兴领域的研究成果,发现DBS减弱了纹状体与小脑、苍白球和STN这一病理特异性耦合,增强了运动丘脑与运动皮层的耦合。GPi是另一个常用的治疗靶点,但目前其诱导的刺激部位的功能连接改变尚不清楚。LI等[38]探究了GPi-DBS诱导的功能连接改变及与运动功能改善之间的关系,其运动网络分析表明,GPI-DBS患者大部分皮层和皮层下区域之间连接性降低,而运动丘脑和运动皮层之间连接性增加,且与运动症状改善有关。这表明从刺激部位到皮层运动区功能连接的改变,以及运动相关网络之间的多重连接,与GPI-DBS治疗PD的疗效有关,GPI与STN具有相似的网络调节作用。

       而更深一步的研究则是人工智能与功能磁共振成像相结合的方式。BOUTET等[39]利用机器学习(machine learning, ML)算法建立模型,在功能MRI的基础上预测DBS最佳刺激设置,在小于30 min扫描时间内获得的功能MRI特征能够正确地预测哪些DBS设置为临床最佳,准确率高达76%。结合人工智能是未来研究的热点,但由于DBS的参数不能做到完全统一,今后应建立更为通用的模型。这些研究可以使我们更好地理解DBS相关的神经网络变化,并且快速准确地预测最佳参数,提高临床效率,改善患者预后。

       因此,功能MRI不仅有利于我们了解DBS后患者的脑网络及功能连接改变,而且可以客观地评估DBS治疗效果,结合其未来与人工智能融合的大趋势,能够为临床治疗提供极大便利。

2.2 磁敏感加权成像

       磁敏感加权成像(susceptibility-weighted imaging, SWI)是一种基于体内代谢物、铁等不同物质之间磁敏感差异,增加组织间对比的MRI技术[40]。SWI黑质高信号的消失可较为准确地区分PD与健康对照以及帕金森综合征的患者[41],并可能为DBS治疗提供重要信息。

       在PD病程进展过程中,32%~63%的患者会出现幻觉[42]。MATSUURA等[43]评估了在SWI中丘脑枕的变化是否可以提示认知恶化。研究发现,SWI中丘脑枕低信号与MMSE评分变化存在相关性,表明DBS后的认知功能下降。这可能有助于提供手术后认知功能变化的信息,为认知、运动功能预后提供指导。丘脑枕低信号可能反映了α-突触核蛋白的扩散,导致认知障碍和幻觉。但SWI暂时无法区分丘脑枕亚核变化,亚核的信号变化可能对阐明这些现象更有指导意义,并且需要定量的手段精确量化。随后,高远等[44]探究了使用SWI在Gpi定位DBS的效果,通过比较SWI与其他常规序列的图像,发现与T2WI和T1WI序列相比,SWI提高了对Gpi的分辨力,核团的微小解剖结构能够很好地显示,具有良好的应用前景。

       总之,SWI在PD诊断及治疗中都发挥了不可替代的作用,未来有望在高场强的设备中进行更精细的研究,进一步探索铁沉积在PD大脑中的作用机制。

2.3 定量磁化率成像

       PD的病理特征之一是大脑中黑质、红核等区域铁的异常沉积[45]。定量磁化率成像(quantitative susceptibility mapping, QSM)是一种新兴的定量MRI技术,是SWI的延伸,可以准确、客观地量化黑质致密部等区域铁沉积而引起的磁化率增加,为疾病的早期诊断、治疗进展等提供有价值的定量依据[46]

       DBS成功的关键取决于刺激电极放置的最佳位置及参数[9, 47]。DIMOV等[48]探究了DBS中用于STN的QSM术前成像,发现QSM准确地描绘了深部灰质核团内的高铁含量,确定了STN边界及与其功能细分相关铁含量的异质性,显示出了T2WI图像中看不到的信号梯度,可精确地用于DBS手术靶向计划。在此基础上,DIMOV等进一步研究了在DBS治疗的PD患者中铁与白质连通性的关系,发现额叶、壳核和脑干的STN连通性与QSM强度呈现强正相关,这可能有助于DBS手术,避免相关副作用[49]

       同样,在SWI的基础上,MATSUURA等[50]又探究了DBS后QSM的变化以及其是否可以预测手术后的视觉幻觉和认知变化,发现在手术后第一年,枕核与壳核的磁化率>0.045 ppm时与视觉幻觉有关,可为治疗后出现视觉幻觉和认知功能减退提供有用信息。QSM适合定位DBS靶点,它灵敏度高,不会产生大量伪影。但这些研究都存在病例数过少的问题,为更准确地定位靶点及预测副作用,需要探究更多的因素,以及更多的病例进行进一步研究。

       尽管QSM在SWI的基础上取得了进步,但由于解剖的差异和图像质量的要求,精准靶向在当前仍是一个挑战。未来应结合更高场强的设备,提高对微小结构的可视化,为临床提供有价值的指导。

2.4 磁共振波谱

       磁共振波谱(magnetic resonance spectroscopy, MRS)是一种无创研究体内代谢物浓度及其变化的技术,可在活体状态下定量检测如N-乙酰天门冬氨酸(N-acetyl aspartate, NAA)、胆碱复合物(choline-containing compounds, Cho)、谷氨酸复合物(glutamate and glutamine, Glx)和肌酸(creatine, Cr)等代谢物浓度。PD黑质-纹状体区域的神经元丢失导致其在早期阶段就会出现代谢异常[51, 52, 53],但当前对于DBS手术后的代谢研究,国内外尚未深入研究。

       一项使用MRS评估植入前后脑代谢物浓度变化的研究显示[54],左侧额叶基底皮层NAA/Cho和NAA/Cr比值显著增加,与运动评分显著改善高度相关,而Cho/Cr比值显著降低。而选择定位在苍白球体素显示,NAA/Cho比值没有显著降低。这可能是因为DBS增加了神经元的代谢,或者可能取代神经元变性后停止的神经元细胞兴奋。

       MRS能够精确获取大脑代谢物浓度改变等信息,但目前对于代谢研究尚浅,未来有望在多刺激技术、大样本量中更精确地研究大脑网络相互作用、神经传递和代谢改变。

3 总结与展望

       综上所述,多模态MRI技术已在PD疾病诊断、治疗效果评估等方面取得诸多进展,其可以快速准确地捕捉到大脑结构、功能和代谢等方面的改变,多种技术联合应用提供的信息能够从多个方面反映DBS的有效性和副作用,更全面、综合地了解大脑对DBS治疗的反应机制。结构MRI能够覆盖全脑,定量分析体积改变,但大脑结构改变通常发生较晚,可能对治疗前期体积变化不敏感;功能MRI灵敏度高,能够准确地早期诊断及第一时间反映治疗效果,可以为理解DBS作用机制提供新线索。尽管成像技术取得了进步,仍存在一些不足之处。首先,研究方法和图像处理方式多样,结论的异质性有待考证。其次,DBS靶点存在个体化差异,且样本量较少,不能形成统一的标准。因此,精准靶向、精确评估治疗效果在当前依旧是挑战。我们仍需使用更先进的技术进一步探究DBS手术后大脑的改变。例如,扩散频谱成像(diffusion spectrum imaging, DSI)能够结合多种扩散模型获得更加全面的纤维束信息[55];新兴的谷氨酸化学交换饱和转移成像(glutamate chemical exchange saturation transfer, GluCEST)作为一种更敏感的定量成像技术,能够在PD早期提供准确的代谢生物标志物。若这些技术能够与DBS相结合,或许可以为治疗靶点的选择、副作用的规避提供更有意义的指导。多模态MRI技术在疾病早期诊断、疗效评估中的作用逐渐显现,未来有望在不同分期、病程、亚型的患者中开展研究,并且拓展包括经颅磁刺激(transcranial magnetic stimulation, TMS)、迷走神经刺激(vagus nerve stimulation, VNS)及聚焦超声(focused ultrasound, FUS)在内的多种刺激方式,利用神经调控与多模态MRI相结合的模式,发挥两者的最大优势,为患者提供个体化治疗,提高生活质量。

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