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临床研究
脑膜瘤"脑膜尾征"的MRI表现及其病理学基础
程敬亮 赵艺蕾 王斐斐 闫晨宇 白洁 张会霞 崔晓琳

程敬亮,赵艺蕾,王斐斐,等.脑膜瘤"脑膜尾征"的MRI表现及其病理学基础.磁共振成像, 2010, 1(2): 115-119. DOI:10.3969/j.issn.1674-8034.2010.02.007.


[摘要] 目的 探讨脑膜瘤"脑膜尾征"的MRI表现、病理学基础和临床意义。方法 收集45例具有"脑膜尾征"并经手术及病理证实的脑膜瘤患者为研究对象,术前均行MRI平扫及增强检查,术中与临床神经外科医生合作,在切除脑膜瘤瘤体的同时,切除术前增强MRI图像中"脑膜尾征"相对应的脑膜组织,术后送病理学检查,观察"脑膜尾征"处脑膜组织的病理学改变。结果 在获取的45例"脑膜尾征"的组织标本中,37例(82.2%)有脑膜瘤细胞的浸润,光镜下可见多个成团状或巢状肿瘤细胞聚集在纤维结缔组织中;3例(6.7%)光镜下仅见大量的结缔组织反应性增生,未见肿瘤细胞;5例(11.1%)光镜下可见大量红细胞及增生的血管和炎症细胞浸润,未见肿瘤细胞。脑膜尾中有无肿瘤细胞浸润与瘤周水肿和脑膜瘤的良恶性分级相关(P<0.05),而与脑膜瘤本身的大小和脑膜尾征的形态无相关性。结论 大多数"脑膜尾"组织中有肿瘤细胞浸润,在切除脑膜瘤瘤体的同时,应常规切除"脑膜尾征"对应的脑膜组织。
[Abstract] Objective: To evaluate the MRI features, pathological foundation and clinical significance of the "dural tail sign" in the meningioma.Materials and Methods: Forty-five patients with pathologically proved meningioma were enrolled in this study. Before resection of the meningioma, all patients underwent conventional and contrast-enhanced MR examinations and all possessed the "dural tail sign" on contrast-enhanced MR images. The dural tails were resected during the operation and made pathological examination together with the meningioma mass. The pathological components of the dural tail were all observed.Results: Pathological examination of dural tails showed that 37 cases had tumor cells infiltration (82.2%), 3 cases were only fibrous hyperplasia (6.7%), 5 cases had no tumor cells infiltration and only seen vessel dilation and inflammatory cell infiltration (11.1%). The infiltration of tumor cell in the "dural tail sign" of meningioma was related with tumors’ surrounding edema and meningioma grade (P<0.05), and was not related with the size of the meningioma and shape of the "dural tail sign" (P>0.05).Conclusion: Most of "dural tail sign" tissues in the meningioma have been observed tumor cells infiltration. The "dural tail sign" tissue should be resected completely when performing the meningioma resection.
[关键词] 脑膜瘤;病理学;磁共振成像
[Keywords] Meningioma;Pathology;Magnetic resonance imaging

程敬亮 郑州大学第一附属医院放射科磁共振室,450052

赵艺蕾 郑州大学第一附属医院放射科磁共振室,450052

王斐斐* 郑州大学第一附属医院放射科磁共振室,450052

闫晨宇 郑州大学第一附属医院放射科磁共振室,450052

白洁 郑州大学第一附属医院放射科磁共振室,450052

张会霞 郑州大学第一附属医院放射科磁共振室,450052

崔晓琳 郑州大学第一附属医院放射科磁共振室,450052

通讯作者:王斐斐,E-mail: y207006wangfeifei@126.com


第一作者简介
        :程敬亮(1964-),男,博士,主任医师,教授。E-mail:
        cjr.chjl@vip.163.com

收稿日期:2010-02-05
接受日期:2010-03-06
中图分类号:R445.2; R739.45 
文献标识码:A
DOI: 10.3969/j.issn.1674-8034.2010.02.007
程敬亮,赵艺蕾,王斐斐,等.脑膜瘤"脑膜尾征"的MRI表现及其病理学基础.磁共振成像, 2010, 1(2): 115-119. DOI:10.3969/j.issn.1674-8034.2010.02.007.

       脑膜瘤是中枢神经系统的常见肿瘤,占颅内原发肿瘤的15%~20%[1],为颅内最常见的非胶质细胞肿瘤[2],常有术后复发。"脑膜尾征"是增强对比磁共振成像(magnetic resonance imaging, MRI)图像中被认为增厚的硬脑膜,因象一条从脑膜瘤体上延伸的尾巴而得名,曾被认为是脑膜瘤的特有征象。关于"脑膜尾征"的性质,起初被认为是脑膜瘤直接浸润的结果,但后来研究发现非新生物性的反应性变化也可产生。但对脑膜瘤而言,"脑膜尾征"是肿瘤浸润抑或炎症反应的结果,术中是否常规切除仍存在争议。基于此,我们对经增强MRI显示并经手术及病理证实的脑膜瘤所具有的"脑膜尾征"进行了病理学观察。

1 材料与方法

1.1 临床资料

       收集本院术前经MRI检查显示有"脑膜尾征"的脑膜瘤患者45例,其中男15例,女30例。年龄9~80岁,平均50.9±12.7岁。临床表现为头痛40例,癫痫7例,偏瘫7例,视野缺损6例,共济失调7例,恶心、呕吐38例。

1.2 MRI检查

       利用SIEMENS超导1.0T MRI扫描仪,行轴位、冠状位、矢状位平扫及增强扫描。扫描参数为自旋回波(SE)序列T1WI(TR/TE 500 ms/30 ms)和T2WI(TR/TE 3000 ms/80 ms),轴面层厚7 mm,矢状面和冠状面层厚5 mm。增强扫描时经静脉注射顺磁性对比剂马根维显注射液(德国先灵公司生产),剂量为0.1 mmol/kg,扫描参数同平扫T1WI。

1.3 "脑膜尾征"的MRI诊断标准

       参照Goldsher等提出的脑膜尾征MRI标准[3],对脑膜尾征进行界定:①在相同部位至少相邻二个层面(层厚5mm)有"尾征"表现;②与肿瘤相邻部位表现最厚,而远离部位逐渐变薄;③增强后强化程度超过肿瘤本身的强化程度。

1.4 标本获取与制作方法

       术前由影像科医师和神经外科医师共同确认MRI脑膜尾征;术中由术者及其助手在肉眼或手术显微镜下,切除脑膜瘤的硬脑膜附着点及其MRI脑膜尾征相应部分的硬脑膜;术后将瘤体与脑膜尾组织一起用10%的福尔马林液固定,石蜡包埋,HE染色,做常规病理学检查。本研究所有患者均获取了瘤体组织和"脑膜尾征"相应处的硬脑膜组织。

1.5 MRI图像分析观察指标

       脑膜瘤瘤体观察指标包括部位、大小、形态、边缘、信号强度、均匀度、强化程度、瘤周水肿及邻近组织结构受侵情况。脑膜尾征观察指标包括:①平扫是否显示脑膜尾征;②脑膜尾征位于肿瘤的一侧、二侧或多侧;③脑膜尾的形态:长尾(>3 cm)、短尾(<3 cm)、不对称尾、串珠尾;④显示层面:二层、三层或三层以上。

1.6 病理学检查

       脑膜瘤瘤体的病理学检查内容包括:①肿瘤的分级及分类;②肿瘤包膜是否完整及其组成成分。"脑膜尾征"相应的硬脑膜组织病理学检查内容包括:①有无肿瘤细胞浸润;②有无硬脑膜的结缔组织反应性增生;③有无血管扩张、增生。

1.7 统计学分析

       采用SPSS 10.0统计分析软件,多个样本构成比的比较及两变量间的关联性采用χ2检验,以α=0.05为检验水准。

2 结果

2.1 MRI图像分析结果

       肿瘤的分布部位:45例脑膜瘤中,上矢状窦及大脑镰旁8例(图1A),大脑凸面13例(图1B),嗅沟5例(图1C),鞍结节2例,蝶骨嵴8例,小脑天幕5例(图1D),桥脑小脑角4例。

       肿瘤的形态和大小:30例呈类圆形或椭圆形,15例呈分叶状生长;42例为宽基底,3例窄基底。最小者约2.0 cm×1.8 cm×1.8 cm,最大者约8.0 cm×8.0 cm×6.3 cm。肿瘤最大径<3 cm脑膜瘤2例,3~5 cm脑膜瘤22例,>5 cm脑膜瘤21例。

       瘤体-脑组织界面:45例中,瘤体-脑组织界面清晰者37例,不清晰者8例。

       瘤周水肿:参照文献标准[4],45例脑膜瘤中,0度及Ⅰ度水肿占73.3%(33/45),Ⅱ度水肿占20.0%(9/45),Ⅲ度水肿占6.7%(3/45)。0~Ⅰ度瘤周水肿的脑膜瘤33例,Ⅱ~Ⅲ度瘤周水肿的脑膜瘤12例。水肿呈指套状、月晕状或不规则状。

       脑膜尾征:本组45例脑膜瘤MRI平扫时均无脑膜尾征显示,静脉注射Gd-DTPA后肿瘤均显著强化,并出现尾状的硬膜增强带(脑膜尾征);脑膜尾征位于肿瘤的一侧的有33例(图1A图1C),脑膜尾征位于肿瘤的两侧的有12例(图1B图1D);相邻二个层面有脑膜尾征的16例,相邻三个层面有脑膜尾征的25例,三个层面以上有脑膜尾征的4例;其中,长尾22例(图1C图1D),短尾5例(图1A图1B),不对称尾12例(图1D),串珠尾6例。

图1  A.上矢状窦及大脑镰旁脑膜瘤,"脑膜尾征"位于肿瘤后侧;B.大脑凸面脑膜瘤,"脑膜尾征"位于肿瘤前、后两侧;C.嗅沟脑膜瘤,"脑膜尾征"位于肿瘤前侧;D.小脑天幕脑膜瘤,"脑膜尾征"位于肿瘤前、后两侧

2.2 手术所见

       45例脑膜瘤中,37例为瘤体-脑组织界面清楚、完整包膜的肿块,8例为瘤体-脑组织界面不清、包膜不完整的肿块,与MRI图像显示相同;肿瘤的大小、形态和部位与MRI图像显示也基本相同;红色脑膜尾29例,白色脑膜尾16例;脑膜尾表面光滑者20例,表面有绒毛状隆起者25例。质地较韧者40例,质地软者5例。

2.3 病理结果

       瘤体病理学检查结果:依据2000年世界卫生组织(WHO)的脑膜瘤分级、分类方法[5],45例脑膜瘤中,上皮型9例,混合型12例,纤维型9例,恶性脑膜瘤2例,化生型1例,分泌型1例,淋巴细胞-浆细胞丰富型1例,血管瘤型2例,砂粒体型4例,非典型性2例,透明细胞型1例,脊索瘤样型1例。Ⅰ级脑膜瘤39例,Ⅱ级脑膜瘤4例,Ⅲ级脑膜瘤2例。

       "脑膜尾征"相应的硬脑膜组织病理学检查结果:45例中,有肿瘤细胞浸润的脑膜尾37例,占82.2%(图2);血管扩张、增生为主、未见肿瘤细胞浸润的脑膜尾5例,占11.1%(图3);以硬脑膜结缔组织反应性增生为主、未见肿瘤细胞浸润的脑膜尾3例,占6.7%。

图2  A.瘤体病理切片示上皮型脑膜瘤,由脑膜瘤细胞组成,排列成片状和巢状,可见少量间质;B.脑膜尾病理切片示有大量肿瘤细胞浸润,光镜下可见多个成团状或巢状肿瘤细胞聚集在纤维结缔组织中
图3  A.脑膜瘤瘤体病理切片示砂粒体型脑膜瘤,瘤组织形成大量的同心圆钙化小体;B.脑膜尾病理切片示纤维结缔组织中可见血管扩张、充血,未见瘤组织浸润

2.4 关于"脑膜尾征"的统计学分析

       脑膜尾征有无肿瘤细胞浸润与脑膜尾征的形态、脑膜瘤的大小无显著相关性,但与瘤周水肿的程度、脑膜瘤良恶性有显著相关性(表1,表2,表3,表4)。

表1  45例脑膜瘤脑膜尾征有无肿瘤细胞浸润与脑膜尾征形态的关系
表2  45例脑膜瘤脑膜尾征组织中有无肿瘤细胞浸润与脑膜瘤大小的关系
表3  45例脑膜瘤脑膜尾征有无肿瘤细胞浸润与瘤周水肿程度的关系
表4  45例脑膜瘤脑膜尾征组织中有无肿瘤细胞浸润与脑膜瘤分级的关系

3 讨论

       1989年Wilms[6]等在MRI图像中首先描述了"脑膜尾征",1990年Goldsher[3]等制定了"脑膜尾征"的MRI诊断标准,即在增强T1WI上,肿瘤邻近硬膜增厚并且信号强度增加,并认为"脑膜尾征"是脑膜瘤的一个高度特异的征象,是鉴别脑膜瘤与其他颅内肿瘤的一个常见而有效的征象,但近来许多病例报道"脑膜尾征"也出现在非脑膜瘤的肿瘤或炎症病变中[7,8,9,10,11,12]

       Mirimanoff[13]等经过系列的研究分析发现,脑膜瘤全切后5年、10年、15年的复发率分别达7%、20%和32%,提出肿瘤复发除与原发灶残存瘤细胞有关外,肿瘤局部浸润更应受到重视。Wallace[14]等认为,术前了解肿瘤是否侵袭附近硬膜,对术中决定是否切除肿瘤附近的硬膜,以阻止或减少肿瘤局部复发极为重要。Kawahara[15]等对伴有"脑膜尾征"的脑膜瘤的组织病理学研究发现,肿瘤的附着处富含扩张的血管,因此推测肿瘤细胞侵犯肿瘤的附着处血管并大量聚集于内,使相邻的硬脑膜充血,增强后局部硬脑膜明显强化,即出现"脑膜尾征"[16]

       本组45例脑膜瘤中,在增强T1WI上均可见不同形态"脑膜尾征"。通过观察45例"脑膜尾征"对应的脑膜组织病理检查发现,37例(82.2%)有脑膜瘤细胞的浸润,光镜下可见多个成团状或巢状肿瘤细胞聚集在纤维结缔组织中;3例(6.7%)光镜下仅见大量的结缔组织反应性增生,未见肿瘤细胞;5例(11.1%)光镜下可见大量红细胞及增生的血管和炎症细胞浸润,未见肿瘤细胞。通过统计学方法处理获得,"脑膜尾征"组织中有无肿瘤细胞浸润与脑膜尾征的形态、大小之间均无显著相关性;"脑膜尾征"组织中有无肿瘤细胞浸润与脑膜瘤瘤周水肿、肿瘤良恶性程度均有显著相关性。笔者的研究结果表明,通过"脑膜尾征"的形态及大小不能够判断脑膜尾组织中是否有肿瘤细胞的浸润;脑膜瘤瘤周水肿的程度能够反映脑膜尾组织中的肿瘤细胞浸润程度,水肿范围愈大,浸润程度愈高;"脑膜尾征"可能是肿瘤浸润和富血管的脑膜瘤局部炎症反应共同作用的结果,且大多数脑膜尾征组织中存在有肿瘤细胞浸润(82.2%),提示临床医生在切除脑膜瘤瘤体的同时,应常规切除脑膜尾征对应的脑膜组织,预防和减少术后脑膜瘤的复发。

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